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Apr 28, 2023

Aclimatación de un coral.

Volumen de biología de las comunicaciones

Biología de las comunicaciones volumen 6, Número de artículo: 66 (2023) Citar este artículo

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La acidificación de los océanos causada por los cambios en la química del carbonato de los océanos como resultado del aumento de las concentraciones atmosféricas de CO2 amenaza a muchos organismos calcificadores, incluidos los corales. Aquí evaluamos los cambios de autotrofia frente a heterotrofia en el coral escleractiniano zooxantelato mediterráneo Balanophyllia europaea aclimatado a condiciones de pH bajo/pCO2 alto en un respiradero de CO2 frente a la isla de Panarea (Italia). Las densidades de endosimbiontes de dinoflagelados fueron mayores en los sitios de pH más bajos donde se observaron cambios en la distribución de distintos haplotipos de una especie simbionte específica del huésped, Philozoon balanophyllum. Se observó un aumento en las proporciones C/N de simbiontes a pH bajo, probablemente como resultado de una mayor fijación de C por densidades de células simbiontes más altas. Los valores de δ13C de los simbiontes y del tejido huésped alcanzaron valores similares en el sitio de pH más bajo, lo que sugiere una mayor influencia de la autotrofia con el aumento de la acidificación. Los valores de δ15N del tejido huésped de 0‰ sugieren fuertemente que la fijación de N2 diazotrófico está ocurriendo dentro del tejido coralino/moco en los sitios de pH bajo, lo que probablemente explica la disminución en las proporciones C/N del tejido huésped con la acidificación. En general, nuestros hallazgos muestran una aclimatación de este mutualismo coral-dinoflagelado a través del ajuste trófico y las diferencias de haplotipos simbiontes con el aumento de la acidificación, destacando que algunos corales son capaces de aclimatarse a la acidificación del océano prevista en los escenarios de fin de siglo.

La característica definitoria de la era del Antropoceno1 es el surgimiento de las actividades humanas como una fuerza impulsora del cambio global2, que está ocurriendo a un ritmo que plantea dudas sobre si la adaptación de los organismos puede seguir el ritmo de las condiciones ambientales rápidamente cambiantes3. Los factores de estrés asociados con el calentamiento y la acidificación de los océanos se encuentran entre los cambios antropogénicos más directos y generalizados para la biota marina, incluidos los corales4. La disminución del pH de ca. 8.2 antes de la revolución industrial a ca. 8.1 con una duplicación de CO2 está provocando una disminución gradual del estado de saturación del carbonato de calcio en el agua de mar5. Se ha proyectado que este fenómeno afectará negativamente la capacidad de los corales para calcificar6,7. Sin embargo, la evidencia empírica, en términos de, por ejemplo, selección natural de simbiontes bacterianos y/o dinoflagelados tolerantes, regulación diferencial de genes de respuesta al estrés ambiental8,9, sugiere una capacidad subestimada de los corales para aclimatarse y adaptarse genéticamente al cambio ambiental10. De hecho, estos antiguos organismos han sobrevivido, evolucionado y adaptado a lo largo de cientos de millones de años de cambio climático global11,12,13,14.

La simbiosis entre los corales escleractinios y sus microalgas dinoflageladas (familia Symbiodiniaceae), comúnmente denominadas zooxantelas, ha sido ampliamente estudiada15,16,17. Las zooxantelas contribuyen significativamente al presupuesto energético del huésped al proporcionar carbono fijado fotosintéticamente16 mientras reciclan los subproductos de la respiración y la excreción del huésped18. En dicha simbiosis, tanto el carbono como el nitrógeno se pueden obtener mediante heterotrofia y autotrofia y se reciclan entre el huésped y los simbiontes dinoflagelados19,20. En general, la simbiosis proporciona la mayor parte del carbono necesario para la respiración21, mientras que la depredación del zooplancton y las partículas de materia orgánica siguen siendo necesarias para satisfacer las necesidades de nitrógeno y fósforo16. No obstante, la contribución relativa de la heterotrofia frente a la autotrofia en la nutrición del huésped varía entre especies, poblaciones, entornos y/o con la ontogénesis22.

Una limitación crítica para muchos estudios experimentales ha sido replicar la velocidad (décadas) y las escalas biológicas (ecosistemas) a las que opera la acidificación de los océanos. Los respiraderos naturales de CO2 acidifican el agua de mar circundante creando condiciones químicas de carbonato que imitan las futuras predicciones de acidificación de los océanos23,24,25, aunque con una amplia variabilidad a corto plazo26,27,28. Al investigar las poblaciones naturales que viven a lo largo de los transectos que irradian desde las fuentes de CO2, estos sistemas permiten sustituir el tiempo por el espacio, lo que brinda información valiosa sobre la aclimatación y la adaptación a la acidificación de los océanos29. Este estudio se llevó a cabo en poblaciones naturales del coral escleractiniano zooxantelato Balanophyllia europaea que viven en un respiradero volcánico de CO2 cerca de la isla de Panarea (Italia). Este cráter submarino a 10 m de profundidad libera emisiones gaseosas persistentes (98–99 % de CO2 sin compuestos tóxicos detectables por instrumentos), lo que da como resultado un gradiente de pH estable a temperatura ambiente30 con condiciones de acidificación del océano proyectadas para 2100 en escenarios conservadores y en el peor de los casos del IPCC31,32 . Con la disminución del pH, B. europaea muestra una disminución en la densidad de población33 y las tasas netas de calcificación, esta última como resultado de una mayor porosidad esquelética, mientras que la tasa de extensión lineal se conserva24, lo que permite que el coral alcance el tamaño de madurez sexual28. Además, B. europaea mantiene sin cambios el polimorfo de carbonato de calcio esquelético, el contenido de matriz orgánica, el grosor de la fibra de aragonito y la dureza del esqueleto, el pH del líquido calcificante y la calcificación bruta con la disminución del pH34.

El objetivo de este estudio fue investigar más a fondo la aclimatación fisiológica de este mutualismo coral-dinoflagelado con el aumento de la acidificación, mediante la evaluación de la contribución relativa de la nutrición derivada fotosintéticamente frente a la heterotrófica (proporción autótrofa/heterótrofa). Esto se comparó con otros parámetros fisiológicos clave (es decir, eficiencia fotosintética, densidades de células simbiontes y concentración de clorofila) y con la distribución de haplotipos genéticamente distintos del simbionte dinoflagelado Philozoon balanophyllum a lo largo del gradiente. Esperábamos encontrar una aclimatación fisiológica general del simbionte, que permitiera que el coral soportara procesos energéticamente costosos (p. ej., mantener elevado el pH del líquido calcificante, reproducción) que en estudios anteriores se encontró constante a lo largo del gradiente de pH natural24,28,34.

Entre los parámetros de agua de mar medidos (pH, alcalinidad total, temperatura y salinidad), solo el pH cambió entre los sitios (prueba de Kruskal-Wallis, H = 38, df = 2, p = 0,000; Tabla complementaria 1). Aunque se observaron fluctuaciones para el pH, el valor promedio disminuyó de 7,97 (IC 95 %: 7,95–7,99) en el Sitio 1, a 7,86 (IC 95 %: 7,83–7,90) en el Sitio 2, a 7,64 (IC 95 %: 7,55). –7.77) en el Sitio 3 (prueba U de Mann-Whitney, p = 0.000; Fig. 1; Tabla complementaria 1). La saturación promedio de aragonito (Ωarag) disminuyó casi un 30 % desde el Sitio 1 (promedio: 3,2, IC del 95 %: 3,1–3,4) al Sitio 3 (promedio = 2,3; IC del 95 %: 2,2–2,4) (prueba U de Mann-Whitney, p = 0,000, figura 1, tabla complementaria 1). No se observó una diferencia significativa en Ωarag entre los Sitios 2 y 3 (prueba U de Mann-Whitney, p = 0,432; Tabla complementaria 1).

Los recuadros indican los percentiles 25 y 75 y la línea dentro de los recuadros marca las medianas. La longitud del bigote es igual a 1,5 × rango intercuartil (IQR). Los círculos representan valores atípicos. Letras diferentes indican diferencias estadísticas (p < 0,05; número de observaciones: pHTS = 185-198 por sitio; Ωarag = 184–195 por sitio).

El fosfato y el nitrógeno inorgánico (nitrato+nitrito) fueron homogéneos en todos los sitios (prueba de Kruskal-Wallis, H = 1,192, df = 2, p = 0,551 y H = 3,082, df = 2, p = 0,214, respectivamente), mientras que el sulfato fue significativamente más bajo en el Sitio 3 en comparación con los Sitios 1 y 2 (prueba U de Mann-Whitney, p = 0.009 y p = 0.016, respectivamente; Tabla complementaria 2). No se observó una diferencia significativa en el sulfato entre los Sitios 1 y 2 (prueba U de Mann-Whitney, p = 0,293; Tabla complementaria 2).

El rendimiento fotosintético de los simbiontes de dinoflagelados, medido en 7 a 25 corales elegidos al azar por sitio (Tabla complementaria 3), no cambió a lo largo del gradiente en ninguno de los intervalos de tiempo evaluados. Sin embargo, el rendimiento fue significativamente mayor durante los intervalos de poca luz de 18:00 a 20:00 y de 20:00 a 22:00 que en el de 9:00 a 13:00 (Fig. 2; Tablas complementarias 4 y 5). La fluorescencia mínima (F) y máxima (Fm') fue significativamente mayor en los Sitios 2 y 3 en comparación con el Sitio 1 en todos los intervalos de tiempo. La fluorescencia mínima (F) aumentó de 20:00 a 22:00 a 9:00 a 13:00 a 18:00 a 20:00, mientras que la fluorescencia máxima (Fm') fue significativamente mayor en el intervalo de tiempo 18:00 a 20:00 :00 que en los otros intervalos de tiempo (Fig. 2; Tablas Complementarias 4 y 5).

a Rendimiento cuántico efectivo (ΔF/Fm´), b fluorescencia mínima (F) yc fluorescencia máxima (Fm´). Para cada parámetro, las diferencias significativas (p < 0,01) entre los intervalos de tiempo se indican mediante diferentes colores (el valor medio significativamente más alto se clasifica como blanco->gris claro->gris oscuro). Los recuadros indican los percentiles 25 y 75 y la línea dentro de los recuadros marca las medianas. La longitud del bigote es igual a 1,5 × rango intercuartil (IQR). Los círculos representan valores atípicos. Letras diferentes indican diferencias estadísticas (p <0,05; el número de muestras medidas se informa en la Tabla complementaria 3).

Se observaron números crecientes de células simbiontes del Sitio 1 al Sitio 3 a lo largo del gastrodermo (endodermo) de los mesenterios en secciones histológicas (Fig. 3a-f). De hecho, el número promedio de células simbiontes por área fue mayor en los Sitios 2 y 3 en comparación con el Sitio 1 (prueba post hoc LSD: p = 0.002; Fig. 3g). No se observaron diferencias significativas en el número de células simbiontes entre los Sitios 2 y 3 (prueba post hoc LSD: p = 0,968; Fig. 3g). La concentración de Chl-a por célula simbionte fue homogénea entre los sitios estudiados (ANOVA unidireccional, F2,9 = 0,359, p = 0,708; Fig. 3h). La concentración promedio de chl-a, expresada como cantidad de chl-a por área de pólipo (pg/mm2), fue mayor en los Sitios 2 y 3 en comparación con el Sitio 1 (prueba post hoc LSD: p = 0,015 y p = 0,053, respectivamente; Fig. .3i). No se observaron diferencias significativas en la cantidad de chl-a por área de pólipo entre los Sitios 2 y 3 (prueba post hoc de LSD: p = 0,449; Fig. 3i).

a–c Cortes transversales histológicos de pólipos representativos en los Sitios 1-3 (aumento x 4). d–f Células simbiontes dentro del endodermo del mesenterio resaltadas con un aumento de x40. z: zooxantelas; ce: ectodermo; m: mesoglea; es: endodermo. g Densidad de células simbiontes y h concentración de clorofila-a (chl-a) normalizadas sobre el recuento de células o i área de pólipos. Los recuadros indican los percentiles 25 y 75 y la línea dentro de los recuadros marca las medianas. La longitud del bigote es igual a 1,5 × rango intercuartil (IQR). Los círculos representan valores atípicos. Letras diferentes indican diferencias estadísticas (p < 0,05; número de corales = 4 por Sitio).

Los valores de δ13C para los simbiontes de dinoflagelados y el tejido huésped no mostraron diferencias estadísticas significativas a lo largo del gradiente (simbiontes: prueba de Kruskal-Wallis, H = 2,346, df = 2, p = 0,309; tejido: ANOVA unidireccional, F2,9 = 1,243, p = 0,334, figura 4, tabla complementaria 6). Sin embargo, en el sitio 3 (pH = 7.64, pCO2 = 1161) δ13Ch y δ13Cz alcanzaron valores similares en algunos especímenes (Fig. 4; Fig. 1 complementaria) y la proporción de carbono en el huésped suministrado por los simbiontes35 alcanzó los valores más altos ( Figura 4).

La proporción de carbono en el huésped suministrado por los simbiontes se calculó mediante la fórmula: \({\delta }^{13}{{{{{{\rm{C}}}}}}}_{{{{{ {\rm{tejido}}}}}}}=({\delta }^{13}{{{{{{\rm{C}}}}}}}_{{{{{{\rm{simbionte }}}}}}}){{{{{\rm{x}}}}}}+(1-{{{{{\rm{x}}}}}})({\delta }^{ 13}{{{{{{\rm{C}}}}}}}_{{{{{\rm{zooplancton}}}}}}/{{{{{\rm{POC}}}} }}})\). Asumimos δ13Czooplancton/POC = −22‰37. Los recuadros indican los percentiles 25 y 75 y la línea dentro de los recuadros marca las medianas. La longitud del bigote es igual a 1,5 × rango intercuartil (IQR). Letras diferentes indican diferencias estadísticas (p < 0.05) entre Sitios (número de corales = 4 por Sitio).

Los valores de δ15N en simbiontes fueron homogéneos entre los sitios (ANOVA unidireccional, F2,9 = 1,001, p = 0,405; Fig. 4; Tabla complementaria 6), mientras que δ15N en tejido de coral mostró valores más altos en el Sitio 1 en comparación con los Sitios 2 y 3 (Prueba post hoc LSD: p = 0,000). No se observaron diferencias significativas en el tejido huésped δ15N entre los sitios 2 y 3 (prueba post hoc de LSD: p = 0,181).

La relación C/N del tejido huésped fue significativamente menor en los Sitios 2 y 3 en comparación con el Sitio 1 (prueba post hoc de LSD, p = 0,000; Fig. 4; Tabla complementaria 6). No se observaron diferencias significativas en la relación C/N del tejido huésped entre los sitios 2 y 3 (prueba post hoc de LSD: p = 0,237). Las relaciones C/N del simbionte aumentaron del Sitio 1 a los Sitios 2 y 3 (prueba post hoc de LSD, Sitio 1 frente al Sitio 2: p = 0,005, Sitio 1 frente al Sitio 3: p = 0,000, Sitio 2 frente al Sitio 3, p = 0,002; Fig. 4; Tabla complementaria 6).

El análisis de psbAncr identificó Philozoon balanophyllum en cada muestra de B. europaea analizada (N = 4 por sitio) (Conjunto de datos complementarios 1). Además, cada individuo de B. europaea albergaba un solo haplotipo de P. balanophyllum. Cuando se compararon filogenéticamente con secuencias obtenidas de P. balanophyllum de otras regiones de los mares Tirreno y Adriático, los haplotipos psbAncr de los sitios acidificados 2 y 3 se agruparon en un linaje genético distinto estadísticamente distinto de todos los demás haplotipos representativos de la especie (Fig. 5: Conjunto de datos complementario 1). Las secuencias de haplotipos del ambiente menos acidificado del Sitio 1 y de muestras obtenidas alrededor del mar Tirreno y Adriático fueron más similares entre sí (Fig. 5).

Halpotipos de Philozoon balanophyllum en especímenes de B. europaea de los Sitios 1-3 a lo largo del gradiente de pH de Panarea y alrededor de los mares Tirreno y Adriático. Los haplotipos de Philozoon actinarum, el simbionte de la anémona de mar Anemonia viridis, común en el Mediterráneo, se proporcionan como grupo externo. (Fotografía de Francesco Sesso).

Como organismos calcificadores, los corales se ven amenazados por la creciente absorción de CO2 atmosférico en los océanos de la Tierra. Nuestra investigación indica que las poblaciones de B. europaea se ajustan a la disminución del pH a través de cambios en las densidades de células simbiontes y sus identidades haplotípicas, que parecen afectar la cantidad de carbono fijado fotosintéticamente en relación con el carbono adquirido heterótrofamente en el huésped. Por lo tanto, ciertos mutualismos coral-dinoflagelados tienen la capacidad de aclimatarse a la acidificación del océano de varias maneras.

La dependencia relativa de Balanophyllia europaea de la autotrofia y la heterotrofia para la adquisición de nutrientes parece depender en parte del pH del océano. Los valores de δ13C en los tejidos del huésped y los simbiontes de dinoflagelados son indicativos de mayores aportes fotosintéticos en los sitios de pH bajo/pCO2 alto36,37. Los valores más altos de pCO2 en el agua de mar en el Sitio 3 probablemente explican los valores más bajos de δ13C en los simbiontes22. Este último resultado es consistente con hallazgos previos que reportaron una mayor entrada autótrofa neta al balance de carbono bajo condiciones de pH bajo/pCO2 alto en la anémona marina templada Anemonia viridis investigada en un sistema similar de ventilación de CO2 en la isla Vulcano (Italia)37. Además, una mayor autotrofia a través de una mayor abundancia de simbiontes, una mayor fijación de C y menos nitrógeno derivado de forma heterótrofa también puede explicar el aumento en el carbono en relación con la concentración de nitrógeno en las células simbiontes de dinoflagelados de los Sitios 2 y 3 en comparación con el Sitio 138. Densidades de células simbiontes y grosor del tejido huésped se sabe que varían en la fotoaclimatación de los corales a los cambios estacionales en la radiación solar39,40,41. El aumento en el grosor del tejido huésped (endodermo) de ~15 µm en el Sitio 1 (pH 8,0) a ~40 µm en el Sitio 3 (pH 7,6) y el aumento correspondiente en las densidades de células simbiontes es similar a los fenotipos de invierno observados en los corales tropicales40. Se ha observado engrosamiento de tejido en otras especies de coral que experimentan condiciones de pH bajo en el agua de mar42,43 y, por lo tanto, puede constituir una respuesta fenotípica general a la acidificación del océano. Además, la translocación mejorada del carbono fijado fotosintéticamente al huésped como resultado de las altas densidades de simbiontes podría contribuir al crecimiento de los tejidos y al aumento de las reservas de energía. De hecho, hallazgos previos han demostrado que la energía derivada de la fotosíntesis puede tener un efecto hasta 20 veces mayor en la producción de tejido en comparación con la deposición del esqueleto44.

Los corales zooxantelados típicamente se asocian con especies de dinoflagelados que elevan la tolerancia funcional del mutualismo cuando existen en ambientes térmicamente estresantes45,46. Las restricciones fisiológicas relacionadas con el gradiente de pH a lo largo del transecto de estudio pueden explicar la distribución no aleatoria de distintos haplotipos de Philozoon balanophyllum (anteriormente templado Clado A) en B. europaea. Las pequeñas pero fijas diferencias en psbAncr entre poblaciones a una distancia de 30 metros o menos son mayores que las diferencias genéticas en este simbionte distribuido en muchos cientos de kilómetros a lo largo de la cuenca del Mediterráneo (Fig. 5). Es convincente suponer que los haplotipos relacionados en los sitios 2 y 3 pueden tener atributos (combinaciones alélicas) que se adaptan mejor a las condiciones de pH más bajo, lo que posiblemente contribuya al aumento de la densidad de células simbiontes observada en los sitios de pH bajo en comparación con el sitio 1. Sin embargo, esta posibilidad requerirá una caracterización fisiológica adicional47.

Las proporciones de tejido C/N en los sitios de pH bajo/pCO2 alto fueron inusualmente bajas en comparación con las proporciones del sitio de control (Fig. 4). Estos últimos coincidían con los valores típicos de los organismos marinos (de 6,5 a 8,7)48. Las relaciones C/N pueden alcanzar valores en torno a 2 en partículas de materia orgánica marina49,50 e incluso caer por debajo de 1 en sedimentos caracterizados por cantidades significativas de nitrógeno fijado51. Sorprendentemente, encontramos que la relación C/N de los simbiontes siguió una tendencia opuesta en comparación con el tejido, aumentando con la disminución del pH. De hecho, asumiendo que la composición elemental de un animal refleja la de su dieta52, esta observación puede, al principio, parecer contradictoria: si las algas alimentan al huésped y la relación C/N del simbionte aumenta, ¿no debería aumentar la relación C/N del huésped? ¿seguir el ejemplo? Sin embargo, esta lógica niega la posibilidad de que el huésped reciba aportes nutricionales de múltiples fuentes. Muchos corales albergan bacterias capaces de fijar gas N2 (diazótrofos)53 y un creciente cuerpo de literatura indica que la acidificación del océano puede promover el enriquecimiento de comunidades bacterianas fijadoras de dinitrógeno en microbiomas naturales8,54,55. De hecho, un trabajo reciente en nuestro sitio de estudio encontró que la prevalencia de genes asociados con la fijación de N2, así como la producción de moléculas de almacenamiento de N, aumenta en el microbioma de B. europaea en condiciones de pH bajo56. Nuestros datos isotópicos respaldan una mayor asimilación de N derivado de diazótrofos por parte del coral (Fig. 4). En los sitios de pH bajo, el δ15N del tejido huésped estaba cerca de 0‰. Este valor es significativamente más bajo que el que normalmente se informa para las especies de corales zooxantelados57 y sugiere fuertemente que la fijación de N2 diazótrofo está ocurriendo dentro del tejido/moco coralino58,59. Para comprender mejor este proceso en B europaea a lo largo del gradiente de pH de Panarea.

La Figura 6 resume los principales cambios esqueléticos y fisiológicos que muestra B. europaea aclimatada a condiciones de pH bajo/pCO2 alto en el respiradero Panarea CO2. Si bien la exposición a un pH bajo crea esqueletos más porosos, las tasas de extensión lineal se mantienen24, lo que permite que los corales alcancen el tamaño en la madurez sexual y se reproduzcan normalmente28, a pesar de poseer un esqueleto más frágil24. La adquisición de cepas simbiontes potencialmente mejor adaptadas a condiciones acidificadas podría contribuir aún más a aumentar el ciclo de nutrientes y el crecimiento animal. Las bacterias involucradas en el ciclo de nutrientes y la fijación de N2 pueden desempeñar un papel crucial en la complementación de la simbiosis coral-Symbiodiniaceae con nitrógeno adicional bajo la acidificación del océano, ayudando a mantener las tasas fotosintéticas más altas esperadas bajo condiciones acidificadas62,63,64. Asimismo, se ha planteado la hipótesis de que el carbono fijado fotosintéticamente suministrado por los dinoflagelados puede servir como fuente de energía para la fijación de N2 en simbiontes de cianobacterias en corales60, lo que sugiere que en los corales zooxantelados, la fotosíntesis y la fijación de N2 pueden ser, en algunos casos, interdependientes. Además, la fijación mejorada de N2 por los diazótrofos que viven en asociación con el tejido/moco coralino56 puede explicar parcialmente el aumento observado en las densidades de células simbiontes de dinoflagelados en B. europaea en los sitios de pH bajo65, y viceversa. La translocación mejorada del carbono fijado fotosintéticamente como resultado de las altas densidades de células simbiontes de dinoflagelados puede ayudar a sostener los altos costos de la fijación de N2 diazotrófico bajo una mayor acidificación. De hecho, los dinoflagelados suministran glicerol como fuente de energía para los simbiontes de cianobacterias que se encuentran en Montipora cavernosa, proporcionando un suministro constante de reductor (p. ej., NADPH) y ATP para la fijación de dinitrógeno en las cianobacterias60. Además, la fijación de N2 por los diazótrofos asociados a los corales, la calcificación, la reproducción y el engrosamiento de los tejidos de los corales son procesos que consumen mucha energía y probablemente compiten por la energía derivada de la fotosíntesis dentro del holobionte coralino66. Por lo tanto, la fijación masiva de N2, junto con el mantenimiento de la reproducción coralina y el engrosamiento del tejido coralino que ocurre en los sitios de pH bajo, podrían estar absorbiendo la mayor parte de la energía fotosintética de las algas simbióticas, creando un déficit de energía que posiblemente podría explicar la disminución observada previamente en la red. tasas de calcificación de esta especie a lo largo del mismo gradiente de pH24,34. En conjunto, los hallazgos actuales y anteriores destacan la importancia de las interacciones entre todos los componentes del holobionte para revelar cómo y en qué medida los corales soportarán la acidificación del océano prevista para finales de siglo.

En condiciones de pH bajo, la densidad de población de coral disminuye33, la calcificación neta disminuye, mientras que la tasa de extensión lineal se mantiene constante, lo que permite que el coral alcance un tamaño crítico en la madurez sexual y se reproduzca. Además, un reordenamiento general del holobionte coralino está documentado por: (i) un aumento en la densidad de células simbiontes, provocado por el engrosamiento del tejido coralino y el establecimiento de nuevos haplotipos de dinoflagelados posiblemente mejor adaptados a condiciones de pH más bajas, y (ii) un dentro del tejido coralino/moco en comunidades microbianas capaces de fijar dinitrógeno así como de almacenar y movilizar N. Las variaciones que muestran los corales que viven con un pH promedio de 7,6 en comparación con los corales con un pH promedio de 8,0 se muestran con símbolos grises y se enumeran en el siguiente orden: esqueleto (de micro a macro), simbiontes (de micro a macro), estrategia trófica, reproducción, comunidad microbiana de tejido/moco. Los tonos de verde más oscuros y más claros en los bocetos de coral representan una densidad de células simbiontes más alta y más baja. La barra de escala de colores que resalta el cambio de pH del agua de mar a lo largo del gradiente no coincide con la escala de colores de las tiras reactivas de pH. La imagen se ensambló usando Adobe Photoshop CC (19.1.6).

La temperatura, la salinidad y el pH (escala NBS) se midieron en tres sitios, respectivamente, a 34 m (sitio 1), 13 m (sitio 2) y 9 m (sitio 3) del centro del cráter con una sonda multiparamétrica ( 600 R, YSI Incorporated) impulsado desde un bote pequeño y operado por buzos SCUBA. La alcalinidad total se determinó mediante titulación Gran (888 Titrando) a partir de muestras de agua de fondo recolectadas en los tres Sitios y envenenadas agregando 1% de HgCl2 saturado poco después de la recolección33. Se utilizaron materiales de referencia certificados (Lote 187) proporcionados por Andrew Dickson (Scripps Institution of Oceanography, La Jolla, CA) para determinar la calidad de los resultados obtenidos. Se recopilaron datos ambientales durante varias expediciones entre 2010-201324,32,33 y 2019-2020 (este estudio). Los pHNBS medidos se convirtieron a la escala total usando el software CO2SYS67. Se calculó el pHTS medio (concentraciones de iones de hidrógeno transformadas por retroceso) para cada Sitio y se usó con la alcalinidad total, la salinidad y la temperatura para calcular los parámetros químicos de carbonato usando el software CO2SYS con constantes de disociación referenciadas68,69,70. Se recolectaron muestras de agua de fondo para nutrientes inorgánicos disueltos en los cuatro sitios utilizando botellas de plástico de 100 ml (dos réplicas para cada sitio) y se congelaron a -20 °C. El nitrógeno inorgánico (nitrito-NO2 + nitrato-NO3) y el fosfato (ortofosfato-PO4) se determinaron por método colorimétrico71,72. Las absorbancias se midieron con un AxFlow quAAtro AutoAnalyzers (límite/sensibilidad de detección N: 0,006/0,001 µM; límite/sensibilidad de detección P: 0,006/0,001 µM). El sulfato se midió por cromatografía iónica usando un IC compacto Metrohm 761.

El rendimiento fotosintético se estimó midiendo la fluorescencia PSII (fotosistema II) utilizando un Diving PAM (Pulse Amplitude Modulator) (Heinz Walz GmbH). Se tomaron medidas en julio de 2019 y febrero de 2020 en un total de 353 especímenes de B. europaea que viven naturalmente en los Sitios 1-3 en los respiraderos de CO2 de Bottaro frente a la isla de Panarea24,33. Durante cada inmersión, se seleccionaron aleatoriamente de 7 a 25 corales por sitio (Tabla complementaria 3) para medir el rendimiento fotosintético. Los buzos usaron linternas de buceo con filtro rojo muy tenues para evitar sesgos durante las mediciones en el intervalo de tiempo de 20:00 a 22:00 (es decir, en la oscuridad). Durante el día, las mediciones se realizaron entre las 9:00 y las 13:00 y las 18:00 y las 20:00. Para cada coral, la sonda del Diving PAM se apuntó verticalmente a la boca del coral a una distancia de 1 cm y la medición de fluorescencia del PSII se tomó después de mantener el sensor estable hasta que los valores de fluorescencia fueran constantes. El PAM de buceo produce destellos rojos débiles (luz de medición) y detecta los retornos de fluorescencia del núcleo inicial a 780–800 nm (F), tras la medición, una luz blanca intensa satura los centros de reacción del PSII, por lo que la mayor parte de la luz de medición se disipa a través de la fluorescencia (fluorescencia máxima). , Fm′). A partir de estos parámetros, se calculó el rendimiento cuántico máximo (durante la noche) y efectivo (durante el día) (ΔF/Fm′) mediante la siguiente ecuación73:

Las muestras de coral (N = 8 corales por sitio) se recolectaron en julio de 2019 utilizando un martillo y un cincel mediante buceo SCUBA y se colocaron en recipientes de plástico con etiquetas. Todas las muestras se transportaron en hielo al laboratorio y se congelaron a -20 °C hasta su posterior procesamiento. El tejido de coral se eliminó con un aerógrafo conectado a un depósito de solución salina tamponada con fosfato (PBS) filtrada a través de un filtro de 0,22 µm, y el esqueleto se mantuvo para su posterior análisis. La separación de células simbiontes y tejido de coral se realizó mediante homogeneización mecánica y centrifugación del homogeneizado (5000 x g durante 5 min a 4 °C) utilizando un protocolo adaptado de estudios previos, que da cuenta de la validez del método de separación desde un punto de vista cualitativo (no contaminación de tejido/desechos en el sedimento simbionte) y cuantitativo (precipitación completa de células simbiontes) punto de vista36,74,75,76. Después de la separación, se procesaron alícuotas de suspensiones de células simbiontes para ensayos de recuento de células y concentración de clorofila. Las suspensiones de tejidos y simbiontes se congelaron a -20 °C, luego se liofilizaron por separado y se almacenaron a -20 °C antes de los análisis de isótopos estables de δ13C y δ15N.

La densidad de células simbiontes en el homogeneizado se determinó mediante recuentos microscópicos fluorescentes (Nikon Eclipse Ti, Japón) usando un hemocitómetro (BOECO, Alemania) y 5 réplicas (1 mm2 cada una) de recuentos de células por muestra (N = 4 corales por sitio). Cada réplica se fotografió tanto en campo claro como en luz fluorescente utilizando una emisión de 440 nm para identificar la clorofila. El conteo de células se realizó utilizando NIS-Elements Advanced Research (versión 4.50.00, Nikon, Japón) con 0,5

Los pólipos recolectados para histología se fijaron inmediatamente en una solución de formalina (formaldehído al 10 % en agua de mar saturada al 37 % con carbonato de calcio) antes de transferirlos al laboratorio. Luego, las muestras se posfijaron en solución de Bouin (compuesta por 15 ml de solución acuosa saturada de ácido pícrico, 5 ml de formaldehído al 37 % y 1 ml de ácido acético glacial). Después de la descalcificación en EDTA y la deshidratación en concentración creciente de etanol (del 80% al 100%), los pólipos se incluyeron en parafina. Se cortaron secciones a intervalos de 7 μm a lo largo del eje oral-aboral. Los tejidos se tiñeron con hematoxilina de Mayer (Carlo Erba) y eosina (Sigma-Aldrich®)78.

Las observaciones histológicas del tejido de coral se realizaron utilizando un microscopio óptico NIKON Eclipse 80i acoplado con una cámara digital de alta resolución Nikon NIS-Elements D. Se fotografiaron secciones de los tres pólipos a la misma distancia del polo oral con un aumento de 4x. Posteriormente, se fotografió un detalle del mesenterio con un aumento de 40x para la observación de las células simbiontes dentro del endodermo.

Los análisis se realizaron en el laboratorio Godwin para Paleoclimate Research, Departamento de Ciencias de la Tierra, Universidad de Cambridge (Reino Unido). Se analizaron muestras de tejido y simbionte (N = 4 corales por sitio) para determinar el porcentaje de carbono y nitrógeno, 12C/13C y 14N/15N utilizando un analizador elemental Costech conectado a un espectrómetro de masas Thermo DELTA V en modo de flujo continuo. Los estándares de referencia del OIEA en Viena se analizaron junto con las muestras. La muestra/estándar seco se pesó cuidadosamente en una cápsula de estaño, se selló y se cargó en el muestreador automático. Los estándares de referencia se corrieron a intervalos a lo largo de la secuencia y estos valores se usaron para calibrar los estándares internacionales para 14N/15N (δ15N aire) y 12C/13C (δ13C VPDB). La precisión de los análisis es de +/−0,05 % para C y N, mejor que 0,1 % para 12C/13C y mejor que 0,1 % para 14N/15N.

Los pólipos congelados de B. europaea (N = 4 corales por sitio) se pulverizaron con un mortero usando nitrógeno líquido79. El ADN se aisló con el kit Wizard Genomic DNA Purification (Promega) de acuerdo con las instrucciones del fabricante. La calidad y la cantidad del ADN extraído se comprobaron por duplicado mediante electroforesis (gel de agarosa al 0,8 %) y medidas espectrofotométricas (λ=260 nm/280 nm).

La región no codificante de psbA de alta resolución (psbAncr) de los genes del minicírculo del cloroplasto de los dinoflagelados80,81 se amplificó y luego se secuenció directamente. Los cebadores 'universales' psbAFor_1 (5´GCA GCT CAT GGT TAT TTT GGT AGA C 3´) y psbARev_1 (5´AAT TCC CAT TCT CTA CCC ATC C 3´), diseñados para amplificar psbAncr para la mayoría de Symbiodiniaceae81, se utilizaron con las siguientes condiciones de PCR: 94 °C durante 2 min; luego 40 ciclos de 94 °C 10 s, 55 °C por 30 s y 72 °C por 2 min; y una extensión final a 72 °C por 10 min. Los cebadores internos Philozoon-psbAF (5´ATT TGG TTC ACA GCG CTT GG 3´) y Philozoon-psbAR (5´CCA TTT GAC TCC CAC ACT GGA) también se utilizaron para la secuenciación de nucleótidos a través de la región media del fragmento amplificado82. La secuenciación directa de Sanger en el ADN amplificado por PCR se realizó utilizando reactivos Big Dye 3.1 (Life Sciences) y el instrumento Applied Biosystems 3730XL.

Se verificó la normalidad de los datos mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov (N > 50) y la prueba de Shapiro-Wilk (N < 50) y la homogeneidad mediante la prueba de Levene. El análisis de varianza unidireccional (ANOVA) y el rango de igualdad de poblaciones de Kruskal-Wallis no paramétrico se utilizaron para evaluar las diferencias en los parámetros ambientales (el número de observaciones para cada parámetro ambiental se informa en la Tabla complementaria 1), densidad de células simbiontes , concentración de clorofila-a, δ13C, δ15N, relaciones C/N y cantidad de carbono translocado del simbionte al huésped entre los sitios (N = 4 corales por sitio para todos los parámetros biológicos enumerados). Cuando se realizaron comparaciones significativas por pares entre especies a través de LSD o la prueba U de Mann-Whitney. Los análisis de datos se realizaron con el software SPSS Statistics 26.0 y GraphPad Prism 9. Debido al conjunto de datos heteroscedásticos, la fluorescencia mínima media (F), la fluorescencia máxima (Fm') y el rendimiento cuántico efectivo (ΔF/Fm') se compararon entre sitios e intervalos de tiempo con un análisis de varianza multivariante de permutación (PERMANOVA)83 basado en Euclidean distancias, usando un diseño cruzado con dos factores fijos (factor "Sitio" con 3 niveles: Sitio 1, Sitio 2, Sitio 3; factor "intervalo de tiempo" con 3 niveles: 9:00–13:00, 18:00–20 :00, 20:00–22:00) y 999 permutaciones (la cantidad de corales analizados se informa en la Tabla complementaria 3). Los análisis PERMANOVA se realizaron con el software Primer 6 (Primer-e Ltd).

Se inspeccionó visualmente la precisión de las llamadas de base en los cromatogramas (Geneious v. 11.0.3) y las secuencias editadas se alinearon inicialmente usando la aplicación en línea de ClustalW2 (http://www.ebi.ac.uk/Tools/msa/clustalw2/) ( N = 4 corales por Sitio). Se realizaron ajustes adicionales a las alineaciones tras la inspección visual del archivo de salida. Las secuencias editadas finales se depositaron en GenBank. Los análisis filogenéticos utilizando Máxima Parsimonia, confirmados con Máxima Verosimilitud, se realizaron utilizando el software PAUP (v. 4.0a136; Swofford, 2014) en secuencias alineadas. Se utilizaron mil repeticiones de arranque para evaluar la significación estadística de la ramificación interna.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Todos los datos de origen subyacentes a los gráficos presentados en las figuras principales se informan en los Datos complementarios 1 y 2. Todos los datos y materiales producidos por este estudio están disponibles del autor correspondiente a pedido.

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La Jeunesse, TC et al. Reactivación de Philozoon Geddes para dinoflagelados especializados en huéspedes, 'zooxanthellae', en animales de zonas costeras templadas de los hemisferios norte y sur. EUR. J. Phycol. 57, 166–180 (2022).

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Descargar referencias

La investigación que condujo a estos resultados recibió financiación del Consejo Europeo de Investigación en el marco del Séptimo Programa Marco de la Unión Europea (FP7/2007–2013)/ERC acuerdo de subvención n° 249930—CoralWarm: Corales y calentamiento global: el Mediterráneo versus el Mar Rojo. Proyecto de investigación implementado bajo el Plan Nacional de Recuperación y Resiliencia (NRRP), Misión 4 Componente 2 Inversión 1.4 - Convocatoria de licitación n.º 3138 de 16 de diciembre de 2021, rectificada por Decreto n.3175 de 18 de diciembre de 2021 del Ministerio italiano de Universidades e Investigación financiado por la Unión Europea – NextGenerationEU. Código de proyecto CN_00000033, Decreto de concesión n.º 1034 del 17 de junio de 2022 adoptado por el Ministerio italiano de Universidades e Investigación, CUP J33C22001190001, Título del proyecto "Centro Nacional del Futuro de la Biodiversidad - NBFC". LaJeunesse recibió el apoyo financiero de la Fundación Nacional de Ciencias de EE. UU. (subvención OCE-1636022). Bartolo Basile, Francesco Sesso y el centro de buceo Eolo Sub asistieron en el campo. La Escuela de Buceo Científico colaboró ​​con las actividades subacuáticas. Agradecemos a Francesco Sesso por la imagen de B. europaea. También agradecemos al Prof. Costantino Vetriani y al Dr. Corday Selden de la Universidad de Rutgers, cuyos comentarios fueron fundamentales para desarrollar ciertas partes de la Discusión.

fiorella prada

Dirección actual: Programa de Ecología Molecular y Biofísica Ambiental, Departamento de Ciencias Marinas y Costeras, Universidad de Rutgers, New Brunswick, NJ, 08901, EE. UU.

Estos autores contribuyeron igualmente: Fiorella Prada, Silvia Franzellitti.

Grupo de Ciencias Marinas, Departamento de Ciencias Biológicas, Geológicas y Ambientales, Universidad de Bolonia, Via F. Selmi 3, 40126, Bolonia, Italia

Fiorella Prada, Erik Caroselli, Arianna Mancuso, Chiara Marchini y Stefano Goffredo

Centro Marino de Fano, Centro Interinstitucional de Investigación sobre Biodiversidad Marina, Recursos y Biotecnologías, Viale Adriatico 1/N, 61032, Fano, Italia

Fiorella Prada, Silvia Franzellitti, Erik Caroselli, Mauro Marini, Arianna Mancuso, Chiara Marchini, Marco Candela, Giuseppe Falini & Stefano Goffredo

Laboratorio de Fisiología Animal y Ambiental, Departamento de Ciencias Biológicas, Geológicas y Ambientales, Universidad de Bolonia, via S. Alberto 163, 48123, Ravenna, Italia

Silvia Franzellitti, Lorenzo Sana y Alessia Puglisi

El Instituto Interuniversitario de Ciencias Marinas en Eilat, PO Box 469, Eilat, 88103, Israel

Cohen ayer

Instituto de Recursos Biológicos y Biotecnología Marina, Consejo Nacional de Investigación (CNR), Largo Fiera della Pesca 2, 60125, Ancona, Italia

Mauro Marini y Alessandra Campanelli

Unidad de Ciencia y Biotecnología del Microbioma, Departamento de Farmacia y Biotecnología, Universidad de Bolonia, 40126, Bolonia, Italia

Marco Candela

Departamento de Biología Marina, Escuela de Ciencias Marinas Leon H. Charney, Universidad de Haifa, Haifa, Israel

Tal Max

Departamento de Ciencias de la Tierra, Universidad de Florencia, vía la Pira 4, Florencia, Italia

Franco Tassi

Instituto de Geociencias y Recursos Terrestres (IGG), Consejo Nacional de Investigación de Italia (CNR), via la Pira 4, Florencia, Italia

Franco Tassi

Departamento de Biología, Universidad Estatal de Pensilvania, 208 Mueller Laboratory, University Park, PA, 16802, EE. UU.

Todd C. La Jeunesse

Facultad de Ciencias de la Vida Mina y Everard Goodman, Universidad Bar-Ilan, Ramat-Gan, 52900, Israel

Zvy Dubinski

Departamento de Química "Giacomo Ciamician", Universidad de Bolonia, 40126, Bolonia, Italia

jose falini

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SG, GF y ZD concibieron y diseñaron la investigación. FP, EC, AM y SG recogieron las muestras y realizaron el trabajo de campo de buceo. FP, SF, EC, MM, AC, LS, CM, AP, TM, FT, TCL realizaron los análisis de laboratorio. FP, EC, SF, IC, MC, TCL y SG analizaron los datos. FP, SF y EC escribieron el primer borrador. Todos los autores contribuyeron a escribir el manuscrito y participaron en la discusión científica.

Correspondencia a Erik Caroselli, Todd C. LaJeunesse o Stefano Goffredo.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Chris Langdon y a los otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales de manejo: Linn Hoffmann y Luke R. Grinham. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Prada, F., Franzellitti, S., Caroselli, E. et al. Aclimatación de un mutualismo coral-dinoflagelado en un respiradero de CO2. Comun Biol 6, 66 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-022-04327-3

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Recibido: 29 mayo 2022

Aceptado: 01 diciembre 2022

Publicado: 18 enero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-022-04327-3

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