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Apr 03, 2023

El coral blando pulsante Xenia umbellata muestra una alta resistencia al calentamiento cuando las concentraciones de nitrato son bajas

Informes científicos volumen 12,

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 16788 (2022) Citar este artículo

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La resistencia de los corales duros al calentamiento puede verse afectada negativamente por la eutrofización por nitratos, pero el conocimiento relacionado con los corales blandos es escaso. Por lo tanto, investigamos la respuesta ecofisiológica del coral blando pulsante Xenia umbellata a diferentes niveles de eutrofización de nitrato (control = 0,6, medio = 6, alto = 37 μM de nitrato) en un experimento de laboratorio, con calentamiento adicional (27,7 a 32,8 °C) de días 17 a 37. La eutrofización con alto contenido de nitrato mejoró el contenido de clorofila a celular de Symbiodiniaceae en un 168 %, mientras que redujo la fotosíntesis bruta en un 56 %. Después de un calentamiento adicional, la tasa de pulsación de los pólipos se redujo en un 100 % en ambos tratamientos de eutrofización con nitrato, y se observó una pérdida adicional de pólipos del 7 % d−1 y una mortalidad total de fragmentos del 26 % en el tratamiento de eutrofización con alto contenido de nitrato. El calentamiento por sí solo no afectó ninguno de los parámetros de respuesta investigados. Estos resultados sugieren que X. umbellata exhibe resistencia al calentamiento, lo que puede facilitar el dominio ecológico sobre algunos corales duros a medida que aumenta la temperatura del océano, aunque se produce una clara respuesta fisiológica negativa cuando se combina con la eutrofización por nitrato. Por lo tanto, este estudio confirma la importancia de investigar combinaciones de factores globales y locales para comprender y gestionar los arrecifes de coral cambiantes.

La acumulación antropogénica de dióxido de carbono (CO2) da como resultado un exceso de calor en la atmósfera, que es absorbido por el océano y, en última instancia, provoca el calentamiento del océano1. Debido a esto, se pronostica una mayor frecuencia de eventos de blanqueamiento de corales durante el próximo siglo, dejando menos tiempo para la recuperación2. La pérdida y el daño de los ecosistemas de arrecifes de coral tiene graves consecuencias económicas en los medios de subsistencia de quienes dependen de la pesca y el turismo2.

El blanqueamiento de corales es una respuesta al estrés que comúnmente se describe por una pérdida de pigmentación de algas simbiontes, pérdida del número de células de algas simbiontes o una combinación de ambos, que a su vez cambia el color del coral y constituye la ruptura de la simbiosis3,4. Esta respuesta de estrés puede desencadenarse por el calentamiento del agua de mar5, que se ha relacionado con una mayor producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) por parte de las algas simbiontes3 y cambios en el ciclo de nutrientes entre el coral huésped y las algas simbiontes6. La aptitud de los corales de aguas poco profundas depende de un intercambio nutricional estable con sus algas simbiontes6 de la familia Symbiodiniaceae7. Cuando se interrumpe esta simbiosis, una reducción en el presupuesto energético de los organismos puede afectar la salud del huésped coralino y, posteriormente, causar un aumento en la mortalidad8.

El número de células de las poblaciones de algas endosimbióticas dentro de los tejidos coralinos se controla a través de la limitación de nitrógeno (N) por parte del coral huésped8 y la descarga concentrada de aguas residuales costeras puede resultar en un exceso de nutrientes inorgánicos disueltos como el nitrato9, una de las principales formas de N inorgánico en sitios impactados por aguas residuales10. Ahora está claro que tal eutrofización antropogénica causa una disponibilidad de nutrientes desproporcionada que puede afectar la estabilidad de la simbiosis entre coral y algas (según lo revisado por Morris et al.11). El exceso de N puede aumentar la proliferación de células simbiontes de algas12, pero también puede aumentar la demanda celular de otros nutrientes que potencialmente pueden conducir a una inanición relativa de fósforo (P)13. La asimilación de nitrato en particular está asociada con costos energéticos más altos que el amonio en las plantas14 y causó una fotosíntesis reducida en un coral duro, mientras que el amonio mejoró la fotosíntesis15.

Los escenarios previstos de calentamiento de los océanos y aumento de la eutrofización inorgánica afectarán a la mayoría de los arrecifes de coral cercanos a la costa en todo el mundo simultáneamente16. Además, la disminución documentada de la cubierta de coral varía entre regiones, lo que indica que los factores locales, como la calidad del agua, pueden desempeñar un papel en la determinación de las respuestas al calentamiento del océano para algunos taxones de coral17,18. Debido a estas crecientes presiones sinérgicas que enfrentan los arrecifes de coral, los estudios que investigan la interacción de la eutrofización y el calentamiento de los océanos se están convirtiendo en una prioridad9,19. Estudios previos muestran que la respuesta de blanqueo inducida térmicamente puede exacerbarse cuando se combina con eutrofización local20,21. Los efectos sinérgicos del calentamiento y la eutrofización de los corales pueden resultar, por ejemplo, de la inanición de P9,15, el aumento de la actividad parasitaria de las algas simbiontes22 o el aumento del estrés oxidativo23. Una revisión reciente de Morris et al.11 resume los efectos del estrés por nutrientes en los corales y sus implicaciones para la tolerancia térmica. La mayoría de los estudios que investigan los efectos de la temperatura y la eutrofización en los corales se han centrado en los corales escleractinios20 y son menos los estudios que investigan estos efectos combinados en los corales blandos24. Se han observado cambios en la comunidad de dominancia de coral duro a coral blando bajo una variedad de regímenes de perturbación25,26. Por lo tanto, los corales blandos pueden volverse más abundantes en algunos arrecifes en el futuro, lo que tiene implicaciones para ecosistemas completos, ya que los corales blandos no tienen las características de ingeniería de ecosistemas de los corales duros para soportar conjuntos de peces de arrecife a través de la complejidad estructural27,28. Sin embargo, Epstein y Kingsford29 encontraron una mayor diversidad de peces con una mayor cobertura de coral blando, pero no de coral duro, para un arrecife en la Gran Barrera de Coral (GBR) y destacaron que los corales blandos podrían tener una importancia ecológica mayor de lo que se suponía anteriormente. Se necesita conocimiento sobre los procesos que benefician a los corales blandos bajo ciertas condiciones ambientales para comprender mejor y predecir las futuras composiciones de las comunidades de arrecifes de coral.

Para mejorar nuestra comprensión de los efectos de la eutrofización inorgánica y el calentamiento en los corales blandos, este estudio tuvo como objetivo responder a las siguientes preguntas de investigación: (i) ¿Cómo afecta la eutrofización por nitrato a X. umbellata? (ii) ¿Cómo afecta la eutrofización crónica por nitratos la respuesta de X. umbellata al calentamiento? También discutimos si X. umbellata es más o menos resistente a la eutrofización por nitrato y al calentamiento que los corales duros, y las implicaciones para la gestión costera. Se utilizó Xenia umbellata porque este coral blando pulsante es común y está muy extendido en el Indo-Pacífico30,31 y el Mar Rojo32. Debido a que no fue posible un diseño experimental totalmente factorial con nuestras instalaciones de acuario, decidimos investigar principalmente los efectos de la eutrofización por nitrato en la resistencia de X. umbellata al calentamiento. Para ello, X. umbellata fue expuesta a eutrofización por nitrato media (6 μM) y alta (37 μM) (controles ~ 0.6 μM). Después de 17 días, las temperaturas aumentaron gradualmente desde un promedio de 27,7 ± 0,7 °C desde los días 1 a 16, a 32,8 ± 0,3 °C el día 37 en todos los tanques excepto los de control (un aumento total de 5 °C durante 22 días; ver Fig. 1 para un diseño experimental detallado). Para evaluar el estado de salud del coral en respuesta a la eutrofización y/o el calentamiento por nitrato, medimos la supervivencia de las colonias de coral, la tasa de crecimiento, la tasa de pulsación de pólipos, la fotosíntesis bruta (Pgross), la respiración (R), la densidad de células simbiontes de algas, la clorofila a (chl a ) contenido, coloración del coral y composición de isótopos elementales y estables (para proporcionar información sobre la absorción y utilización de nutrientes).

Diseño experimental con desarrollo de temperaturas por tratamiento. Los tanques se dispusieron verticalmente en el orden representado, con cuatro tanques en cada nivel. El experimento duró 37 días y las temperaturas se incrementaron gradualmente desde el día 17 en todos los tanques de control excepto en los de bajo nivel de nitrato (LN). Durante los primeros 16 días del experimento, ambos tratamientos bajos en nitrato (LN y LN + W) fueron expuestos a las mismas condiciones. Esto cambió a medida que aumentaron las temperaturas en el tratamiento LN + W junto con los tratamientos MN + W y HN + W.

El efecto del tratamiento sobre la supervivencia de las colonias fue significativo (estadística tipo Wald = 4,14, p < 0,05; estadística tipo ANOVA = 4,14, p < 0,05). La supervivencia solo se vio afectada por la eutrofización alta en nitratos (HN + W) con calentamiento adicional (Fig. 2a). La primera mortalidad se observó el día 22 (a 28,4 °C). El día 36 (a 32,4 °C), la supervivencia media fue del 74 %.

(a) Porcentaje de supervivencia y (b) tasas de crecimiento de colonias de Xenia umbellata de tanques de control con nitrato bajo (LN, ~ 0,6 μM) y tres tratamientos: LN + W = nitrato bajo (~ 0,6 μM) + calentamiento desde el día 17; MN + W = eutrofización por nitrato media (~ 6 μM) + calentamiento desde el día 17; HN + W = eutrofización con alto contenido de nitrato (~ 37 μM) + calentamiento desde el día 17. Las barras de error representan las desviaciones estándar de tres repeticiones. Las temperaturas representan las temperaturas medias de los respectivos días o intervalos, excluyendo los controles. Letras diferentes en (b) indican diferencias significativas entre días (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,05). Los asteriscos indican diferencias significativas entre tratamientos en días (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, * = p < 0,05). Para (a), solo se trazaron los días con mortalidades de colonias registradas (excepto los días 1–16). No se pudo realizar un análisis post-hoc para (a) debido a la falta de variación dentro de los grupos donde todos los tanques replicados mostraron una supervivencia del 100 %.

El efecto general del tratamiento sobre las tasas de crecimiento no fue significativo. Sin embargo, las colonias expuestas a una eutrofización con alto contenido de nitrato y calentamiento adicional (HN + W) mostraron una mortalidad parcial (mortalidad de algunos pólipos de la colonia, medida como tasa de crecimiento negativa), con un promedio de 7,2 ± 4,1 % de pérdida de pólipos d-1 durante la última semana del experimento. , con una temperatura media de 31,9 °C (Fig. 2b). Esta mortalidad parcial fue significativamente mayor que la observada para todos los demás tratamientos y controles (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,05). Las tasas de crecimiento de las colonias disminuyeron en todos los tanques poco después del inicio del experimento, y el intervalo de tiempo del experimento afectó significativamente las tasas de crecimiento (ANOVA mixto bidireccional, F = 29,21, p < 0,001).

En general, el efecto del tratamiento sobre las tasas de pulsación varió significativamente entre los días del experimento (estadística tipo Wald = 81,87, p < 0,001; estadística tipo ANOVA = 3,52, p < 0,01). Las tasas de pulsación de las colonias expuestas a una eutrofización alta en nitrato (HN + W) se redujeron en un 36 % en comparación con el tratamiento de eutrofización media en nitrato (MN + W) después de 15 días (Fig. 3a y Tabla 1; pwc, ajuste de Bonferroni, prueba de Dunn, p < 0,05), pero no se diferenciaron significativamente de los controles. El día 22, después de un calentamiento adicional, las tasas de pulsación de las colonias expuestas a una eutrofización con alto contenido de nitratos se redujeron en un 97 % en comparación con los controles (a 28,4 °C). Con eutrofización por nitrato media (MN + W), las tasas de pulsación se mantuvieron estables hasta el día 28 (a 30,5 °C) y cayeron a cero durante la última semana del experimento (a > 30,6 °C). Al final del experimento (día 36 a 32,4 °C), no se pudo observar pulsación bajo eutrofización de nitrato media o alta. Los corales expuestos solo al calentamiento (LN + W) no mostraron una reducción significativa en las tasas de pulsación.

(a) Tasas de pulsación y (b) fotosíntesis bruta (Pgross) y respiración (R) de colonias de Xenia umbellata de tanques de control con bajo contenido de nitrato (LN, ~ 0,6 μM) y tres tratamientos: LN + W = bajo contenido de nitrato (~ 0,6 μM ) + calentamiento desde el día 17; MN + W = eutrofización por nitrato media (~ 6 μM) + calentamiento desde el día 17; HN + W = eutrofización con alto contenido de nitrato (~ 37 μM) + calentamiento desde el día 17. Las barras de error representan las desviaciones estándar de tres repeticiones. Las temperaturas representan las temperaturas medias de los respectivos días, excluyendo los controles. Letras diferentes en (a) indican diferencias significativas entre días (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,05). Los asteriscos representan diferencias significativas entre tratamientos en días (pwc, ajuste de Bonferroni, (a) prueba t y (b) prueba de Dunn, ** = p < 0,005, * = p < 0,05).

El efecto global del tratamiento sobre Pgross no fue significativo. Las colonias expuestas a una alta eutrofización por nitrato (HN + W) exhibieron una reducción de Pgross (en un 56 %) en comparación con los controles después de 16 días (Fig. 3b y Tabla 1; pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,01). Con calentamiento adicional, no se observó ningún efecto significativo del tratamiento. Los valores de Pgross para todos los tratamientos variaron significativamente con el tiempo (ANOVA mixto de 2 vías, F = 29,35, p < 0,001) con los valores más altos el día uno y los valores más bajos los días 22 y 37.

Los tratamientos no afectaron significativamente R, aunque hubo una tendencia de disminución de R en todos los tratamientos a lo largo del experimento (ANOVA mixto de 2 vías, F = 12.08, p < 0.001) con R más alto en el día uno y ocho y R más bajo en el día 22 (Figura 3b). El análisis de correlación de Spearman reveló una correlación negativa significativa de Pgross y R (Figura complementaria S1, rS = −0.63, n = 72, p <0.001).

Ninguno de los tratamientos resultó en diferencias significativas en las densidades de células simbiontes de algas a lo largo del experimento (Fig. 4a y Tabla 1).

( a ) Densidad de células simbiontes de algas, ( b ) contenido de clorofila a estandarizado a la densidad celular y ( c ) puntuaciones de color (definiciones en la Tabla complementaria S2, consulte también la Fig. complementaria S3) de colonias de Xenia umbellata de tanques de control con bajo nivel de nitrato ( LN, ~ 0,6 μM) y tres tratamientos: LN + W = nitrato bajo (~ 0,6 μM) + calentamiento desde el día 17; MN + W = eutrofización por nitrato media (~ 6 μM) + calentamiento desde el día 17; HN + W = eutrofización con alto contenido de nitrato (~ 37 μM) + calentamiento desde el día 17. Las barras de error representan desviaciones estándar de tres repeticiones, con una excepción de dos repeticiones para el tratamiento LN + W en el día uno para (a) y ( b). Las temperaturas representan las temperaturas medias de los respectivos días, excluyendo los controles (LN). Los asteriscos representan diferencias significativas entre tratamientos en días (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t (b) o prueba de Dunn (c), * = p < 0,05). La prueba post-hoc en (c) se realizó excluyendo el día 1. Las imágenes en (c) muestran pólipos representativos de una colonia idéntica de X. umbellata en el tratamiento con alto contenido de nitrato en los puntos de tiempo respectivos (como lo indican las flechas). Imágenes en (c) por Lisa Zimmermann.

Los tratamientos afectaron significativamente el contenido de chl a del simbionte de algas (ANOVA de 2 vías, F = 6.648, p < 0.01). Las colonias expuestas a una alta eutrofización de nitrato (HN + W) exhibieron concentraciones de chl a un 168 % más altas que los controles (LN) después de 15 días (Fig. 4b y Tabla 1; pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0.05). El calentamiento adicional no resultó en diferencias significativas entre los tratamientos al final del experimento.

El efecto del tratamiento sobre las puntuaciones de color varió significativamente entre los días del experimento (estadístico tipo Wald = 731,95, p < 0,001; estadístico tipo ANOVA = 3,59, p < 0,05). La puntuación de color de los corales expuestos a una eutrofización con alto contenido de nitrato (HN + W) aumentó de 1,0 a 3,3 después de 15 días (Fig. 4c). Esto fue significativamente mayor en comparación con todos los demás tratamientos y controles (pwc, ajuste de Bonderroni, prueba de Dunn, p < 0,05). Según la definición de cada puntaje de color (Tabla complementaria S2), esto fue equivalente a un aumento del 16 % y 29 % en los valores verde y azul, respectivamente, y una reducción de los valores rojos en un 4 % (Tabla 1). Después de un calentamiento adicional, la puntuación de color de todos los corales expuestos a una eutrofización alta en nitratos fue cinco, que no fue significativamente diferente de otros tratamientos o controles. El cambio en la puntuación de color de uno a cinco fue equivalente a un aumento de los valores de verde y azul en un 25 % y un 44 %, respectivamente, y a una reducción de los valores de rojo en un 6 %.

Los tratamientos afectaron significativamente las proporciones de carbono total (C) a N total (proporciones C:N) de las colonias de coral (ANOVA de 2 vías, F = 15,756, p < 0,001). La eutrofización por nitrato durante 15 días solo no afectó las proporciones C:N (Fig. 5a y Tabla 1). Después de un calentamiento adicional, las colonias expuestas a una eutrofización alta en nitratos (HN + W) mostraron relaciones C:N un 30 % más bajas en comparación con los controles (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,01) y relaciones C:N un 24 % más bajas en comparación a colonias expuestas solo al calentamiento (LN + W; p > 0,05).

(a) Relación de carbono a nitrógeno, (b) porcentaje de nitrógeno y (c) porcentaje de carbono por peso seco de colonias de Xenia umbellata de tanques de control con bajo contenido de nitrato (LN, ~ 0,6 μM) y tres tratamientos: LN + W = bajo contenido de nitrato ( ~ 0,6 μM) + calentamiento desde el día 17; MN + W = eutrofización por nitrato media (~ 6 μM) + calentamiento desde el día 17; HN + W = eutrofización con alto contenido de nitrato (~ 37 μM) + calentamiento desde el día 17. Las barras de error representan las desviaciones estándar de tres réplicas, con la excepción de dos réplicas para los controles (LN) el día 15 (a y c) y LN + W tratamiento el día 37 (a, b y c). Las temperaturas representan las temperaturas medias de los respectivos días, excluyendo los controles (LN). Los asteriscos indican diferencias significativas entre tratamientos dentro de los días (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, ** = p < 0,005, * = p < 0,05).

El efecto del tratamiento sobre el porcentaje de contenido de N de las colonias de coral varió entre los días del experimento (ANOVA de 2 vías, F = 4,294, p < 0,01). Los contenidos porcentuales de N no se vieron afectados después de 15 días de eutrofización por nitrato solo (Fig. 5b y Tabla 1). Después de un calentamiento adicional, los corales expuestos a una alta eutrofización por nitrato (HN + W) revelaron contenidos de N un 58 % más altos en comparación con los controles (LN; pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,005), contenidos de N un 34 % más altos en comparación con las colonias expuestas solo al calentamiento (LN + W; p < 0,05), y contenidos de N 30 % más altos en comparación con las colonias expuestas a una eutrofización y calentamiento medio por nitrato (MN + W; p < 0,05).

El efecto del tratamiento sobre el porcentaje de contenido de C de las colonias de coral varió entre los días del experimento (ANOVA de 2 vías, F = 2,821, p < 0,05). Las colonias de coral expuestas a una eutrofización alta en nitratos (HN + W) mostraron un contenido de C un 18 % más bajo en comparación con los controles (LN) después de 15 días (Fig. 5c y Tabla 1; pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,05), con sin efectos significativos después de un calentamiento adicional.

El tratamiento y el día del experimento afectaron significativamente los valores de δ15N de las colonias de coral (ANOVA de 2 vías, Tratamiento: F = 3,28, p < 0,05; Día: F = 5,04, p < 0,05). Los valores de δ15N no se vieron afectados después de 15 días de eutrofización por nitrato solo (Fig. 6a), con un promedio de 8,4 ± 2,3 ‰. Después de un calentamiento adicional, las colonias expuestas a una eutrofización con alto contenido de nitrato (HN + W) exhibieron valores de δ15N un 31 % más altos que los controles (LN; pwc, ajuste de Bonferroni, prueba de Dunn, p < 0,05) y valores de δ15N un 21 % más altos en comparación con las colonias expuestas al calentamiento solo (LN + W; p > 0,05).

( a ) proporciones de isótopos estables de nitrógeno y ( b ) carbono de colonias de Xenia umbellata de tanques de control con bajo contenido de nitrato (LN, ~ 0,6 μM) y tres tratamientos: LN + W = bajo contenido de nitrato (~ 0,6 μM) + calentamiento desde el día 17; MN + W = eutrofización por nitrato media (~ 6 μM) + calentamiento desde el día 17; HN + W = eutrofización con alto contenido de nitrato (~ 37 μM) + calentamiento desde el día 17. Las barras de error representan las desviaciones estándar de tres repeticiones, con la excepción de dos repeticiones para los controles (LN) el día 15 (b) y el tratamiento LN + W el día 15. día 37 (a y b). Las temperaturas representan las temperaturas medias de los respectivos días, excluyendo los controles. Letras diferentes en (b) indican diferencias significativas entre días (pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,05). Los asteriscos indican diferencias significativas entre tratamientos dentro de los días (pwc, ajuste de Bonferroni, (a) prueba de Dunn, (b) prueba t, * = p < 0,05).

El efecto global del tratamiento sobre los valores de δ13C no fue significativo. Las colonias expuestas a una eutrofización con alto contenido de nitrato (HN + W) mostraron valores de δ13C un 7 % más altos en comparación con los controles (LN) después de 15 días (Fig. 6b y Tabla 1; pwc, ajuste de Bonferroni, prueba t, p < 0,05). No se observó ningún efecto significativo del tratamiento después del calentamiento adicional. Los valores de δ13C disminuyeron con el tiempo, y el día del experimento afectó significativamente los valores de δ13C (ANOVA de 2 vías, F = 5,557, p < 0,05).

Las tasas de pulsación se redujeron en un 34 % con una eutrofización alta en nitratos después de 15 días, aunque no significativamente en comparación con los controles. En los corales blandos pulsantes, las tasas de pulsación reducidas también pueden conducir a una fotosíntesis reducida, ya que la pulsación normalmente mejora el intercambio de gases, por ejemplo, el transporte de oxígeno fuera de la superficie del coral33. Por lo tanto, las tasas de pulsación reducidas pueden haber causado una P bruta reducida con una alta eutrofización por nitrato, o viceversa. Además, la reducción de Pgross puede conducir a una reducción de la transferencia de fotosintatos al coral huésped15. El agotamiento de energía resultante del huésped de coral podría haber causado una reducción de la pulsación que demanda energía para conservar energía para procesos más vitales. El aumento observado adicionalmente en los valores de δ13C en colonias expuestas a una alta eutrofización de nitrato en comparación con los controles en el día 15 también indica un cambio en el metabolismo de C. Los valores crecientes de δ13C pueden surgir del aumento de la fotosíntesis34, lo que probablemente no fue el caso en el presente estudio, ya que Pbruto disminuyó mientras que δ13C aumentó. En general, el zooplancton carece del isótopo 13C más pesado34 y, por lo tanto, Grottoli et al.35 interpretaron que un aumento en el valor de δ13C de dos corales duros blanqueados se debe a una heterotrofia reducida. Esto también puede explicar los resultados del presente estudio, ya que las tasas de pulsación reducidas pueden afectar la capacidad del coral para filtrar el alimento33. Si bien la tasa de crecimiento del huésped coralino en el presente estudio no se vio afectada por la eutrofización por nitrato y no se observó mortalidad después de 15 días a temperatura ambiente, las tasas de crecimiento disminuyeron significativamente en todos los tratamientos y controles, desde cinco pólipos iniciales d-1 hasta casi cero. Por el contrario, la eutrofización a menudo conduce a la disminución de las tasas de crecimiento de los corales en los corales duros, especialmente con la disminución simultánea de la fotosíntesis12. La disminución de las tasas de crecimiento observada para todos los tratamientos podría explicarse por la menor disponibilidad de alimentos de las colonias de X. umbellata durante el experimento en comparación con las condiciones previas del acuario, donde se mantuvieron con otros invertebrados y peces de arrecife, lo que podría resultar en una mayor entrada de materia orgánica en el agua en relación con las condiciones experimentales.

El contenido de chla celular aumentó significativamente bajo una eutrofización alta en nitrato en comparación con los controles después de 15 días, mientras que Pgross disminuyó y las densidades de células simbiontes de algas se mantuvieron estables. Estas observaciones son contradictorias con estudios previos sobre corales duros, que encontraron aumentos simultáneos de chla y Pgross con N eutrofización36,37, generalmente explicados por una liberación de la limitación de N de las algas simbiontes8,15. Sin embargo, Ezzat et al.15 también encontraron Pgross reducida con aumentos simultáneos en la chla total y las densidades de células simbiontes de algas en Stylophora pistillata, y explicaron esto con el proceso de reducción de nitratos en los cloroplastos que consume energía38. Una explicación adicional podría ser una limitación de la fotosíntesis por el carbono inorgánico disuelto (DIC) con el aumento del contenido celular de chla39. La liberación de la limitación de N puede resultar en una reducción del suministro de energía al huésped coralino, ya que los simbiontes de algas retienen cada vez más los fotosintatos para su propio crecimiento6,8,15. Esto podría afectar los mecanismos de concentración de CO2 (CCM, por sus siglas en inglés) que demandan energía por parte del coral huésped39. La limitación de DIC bajo irradiación continua puede causar la producción de ROS y tasas fotosintéticas reducidas incluso antes de la expulsión del simbionte de algas39. No se pudo evaluar el daño a la chl a debido a ROS, debido a la interferencia de los productos de degradación de chl a con el método utilizado40. Además, el color de las colonias de X. umbellata expuestas a una alta eutrofización de nitrato cambió claramente, con valores crecientes de verde y azul (Tabla complementaria S2). El cambio de color en los corales a menudo se asocia con el blanqueamiento de los corales. Sin embargo, el blanqueamiento describe la palidez del tejido como resultado de la pérdida de la pigmentación de las algas o la pérdida de las algas simbiontes del coral anfitrión3,4, las cuales no se observaron en el presente estudio. Por el contrario, el tejido se oscureció mientras que el contenido de chla celular aumentó.

Las proporciones C:N del tejido de X. umbellata y los simbiontes de algas se mantuvieron por encima de la proporción canónica de Redfield de 6,62541 durante todo el experimento (es decir, 6,72 y más). Además, la falta de fosfato (p. ej., causada por una gran afluencia de N) puede causar una reducción de la fotosíntesis en proporciones ambientales altas de N:P, especialmente con el aumento de las poblaciones de algas simbiontes9,13. Las altas concentraciones de nitrato (37 μM) y las subsiguientes proporciones N:P (176:1, basadas en concentraciones de fosfato de ≤ 0,21 μM, Tabla complementaria S1) que excedieron la proporción de Redfield de 16:1, estuvieron acompañadas de una P bruta significativamente reducida después de 16 días mientras que no se observó ningún efecto sobre R. Sin embargo, en el presente estudio, no se encontró ningún efecto sobre las densidades de células simbiontes de algas (Fig. 4a). Más bien, las densidades de células simbiontes de algas se mantuvieron estables y dentro del rango esperado para los corales blandos42, mientras que el contenido de chla celular aumentó. Esto sugiere una alteración de la fotosíntesis en lugar de la pérdida de simbiontes de algas como la causa de la reducción de Pgross. Por lo tanto, junto con las altas proporciones de C:N encontradas en el estudio actual, el N puede haber seguido siendo el nutriente limitante a lo largo de este estudio o es posible que X. umbellata tenga mecanismos establecidos para lidiar de manera efectiva con la alta disponibilidad ambiental de N y/o la presencia de algas. inanición del simbionte P. Pupier et al.43 encontraron tasas de asimilación de nitrógeno disuelto hasta diez veces más bajas en los corales blandos en comparación con los corales duros, destacando sus diferencias en las estrategias nutricionales que pueden beneficiar a los corales blandos en ambientes eutróficos. Se requiere más investigación para especificar la causa subyacente de la fotosíntesis reducida bajo la eutrofización de nitrato observada en el presente estudio, con estudios que simulen la eutrofización de fosfato, también en combinación con una fuente de N, para indicar potencialmente si las algas simbiontes de X. umbellata son propensas a hambre de fosfato.

Bednarz et al.44 no encontraron efecto sobre el contenido de chla, Pgross o R en Xenia spp. después de cuatro semanas de eutrofización por amonio (20 μM), lo que indica posibles efectos diferentes del amonio y el nitrato en los corales xeniidos. La reducción de nitrato puede actuar como un sumidero adicional para los equivalentes de reducción involucrados en la fotosíntesis, que se demostró que reduce la fotosíntesis en S. pistillata, mientras que el amonio tiene un efecto opuesto15. Además, la eutrofización por nitrato en combinación con el calentamiento provocó un aumento del estrés oxidativo y el blanqueamiento del coral en S. pistillata, mientras que la eutrofización por amonio benefició al coral durante el calentamiento23. De manera similar, la resistencia de Turbinaria reniformis al calentamiento aumentó con la eutrofización por amonio45, pero se vio afectada negativamente por la eutrofización por nitrato sin enriquecimiento simultáneo de P46. Estudios adicionales que comparen los efectos de la eutrofización por nitrato y amonio en la respuesta de X. umbellata al calentamiento pueden revelar si la eutrofización por nitrato tiene efectos particularmente negativos en la respuesta de X. umbellata al calentamiento, o si la N eutrofización (y posiblemente la inanición de P) es responsable por los efectos observados sobre la tolerancia térmica del coral blando.

La pulsación se detuvo con la eutrofización de nitrato combinada (tanto en concentraciones medias como altas) y el calentamiento al final del experimento, con un aumento adicional de la mortalidad parcial y una mortalidad de colonias del 26 % con una eutrofización de nitrato alta. En contraste, los corales expuestos al calentamiento solo exhibieron una reducción del 45 % en las tasas de pulsación en relación con los controles (no significativo), con tasas de crecimiento estables y sin mortalidad. Esto indica claramente los efectos negativos de la eutrofización por nitrato, incluso en concentraciones medias, sobre la resistencia de X. umbellata al calentamiento, mientras que los parámetros fotofisiológicos (densidad de células simbiontes de algas, pigmentación, fotosíntesis) no se vieron afectados negativamente. La neutrofización puede aumentar la susceptibilidad de los corales duros al calentamiento debido a la inanición de P9,15, el estrés oxidativo23 o el aumento del parasitismo de las algas simbiontes22. Todas estas explicaciones suponen una disminución en los parámetros fotofisiológicos, pero recientemente, Rädecker et al.6 encontraron un aumento del parasitismo (es decir, una transferencia reducida de fotosintatos al huésped coralino) en las algas simbiontes antes de la pérdida de células simbiontes de algas del huésped coralino. Por lo tanto, es posible que la simbiosis coral-alga de X. umbellata en el presente estudio se interrumpiera al final del experimento. Un experimento futuro con N experimental similar y tratamientos de calentamiento y eutrofización de fosfato adicional podría revelar si la inanición de P afecta la resistencia de X. umbellata al calentamiento. Para los corales duros, la eutrofización combinada moderada de N y P puede incluso ser beneficiosa en las condiciones oceánicas futuras47.

La densidad de células simbiontes de algas aumentó en un 36 %, aunque no significativamente, bajo la combinación de eutrofización con alto contenido de nitrato y calentamiento en comparación con los controles, mientras que las densidades celulares no cambiaron en el tratamiento de calentamiento. De manera similar, el contenido de chl a por célula simbionte de algas y Pgross no se vieron afectados significativamente por el calentamiento, independientemente del tratamiento de eutrofización con nitrato. Estos resultados sugieren que los simbiontes de algas de X. umbellata no se vieron afectados negativamente por la exposición al calentamiento o al calentamiento y la eutrofización combinados.

El calentamiento suele provocar una pérdida de algas simbiontes en Xenia48,49. Xenia sp. de la GBR mostró la pérdida más alta de simbiontes de algas a 30 °C después de solo dos días48 y Xenia elongata de la GBR se sugirió como una especie indicadora biológica para los principales eventos de blanqueamiento debido a su alta sensibilidad al calentamiento49. La tolerancia térmica superior de X. umbellata del norte del Mar Rojo en el presente estudio sobre Xenia spp. de la GBR coincide con las predicciones de estudios previos 35,50,51,52, que los corales del norte del Mar Rojo tienen tolerancias térmicas especialmente altas, lo que convierte a esta región en un refugio térmico potencial para los arrecifes de coral. Los estudios que comparan la tolerancia térmica de X. umbellata a lo largo del gradiente norte-sur del Mar Rojo (por ejemplo, como Sawall et al.53) pueden revelar si la alta tolerancia térmica observada es causada por la adaptación local o si es un rasgo general de las especies. El aumento de las densidades de células simbiontes de algas es una respuesta común a la N eutrofización en los corales, ya que el N suele ser el factor limitante para el crecimiento de las algas simbiontes8. El contenido mejorado de %N y los valores de δ15N de los corales expuestos a una eutrofización y un calentamiento altos en nitrato al final del experimento sugieren que se absorbió el nitrato, ya que la fijación de dinitrógeno comúnmente conduce a una reducción de δ15N54 y, por lo tanto, la asimilación de N antropogénico se puede rastrear a través del aumento de δ15N55 . Aunque los valores de %C en el presente estudio aumentaron (no significativamente) en el tratamiento de alta eutrofización después del calentamiento adicional, posiblemente debido a aumentos no significativos en las densidades de células simbiontes de algas, la relación C:N se redujo significativamente, lo que respalda aún más la incorporación de X. umbellata. de N del nitrato. Karcher et al.56 encontraron valores reducidos de C:N para xeniidos, pero no para algas de césped o corales duros expuestos a fertilizantes inorgánicos. Llegaron a la conclusión de que los corales blandos pueden verse más afectados por la mala calidad del agua debido a su "consumo de lujo"57 de N.

Tejido de coral oscurecido con alta eutrofización por nitrato y calentamiento, sin diferencias significativas en la densidad de células simbiontes de algas o contenido de chla. Una observación similar fue reportada por Tilstra et al.58, quienes observaron cambios en la coloración de colonias de S. pistillata expuestas al calentamiento, sin cambios simultáneos en la densidad de células simbiontes de algas o contenido de chla. La variación en la coloración también puede ser causada por cambios en las concentraciones del pigmento accesorio peridinina59, que puede verse afectado por cambios en las condiciones de nutrientes y temperatura en los corales45. Además, los cambios no significativos en los contenidos de chla y las densidades de células simbiontes de algas, así como los pigmentos protectores de algas, especialmente las conversiones en las reservas de xantofila, probablemente contribuyeron al cambio de color60. Se ha observado el oscurecimiento del tejido debido a aumentos en las densidades de células simbiontes de algas después de la eutrofización por nitrato para S. pistillata, lo que condujo a una mayor absorbancia de luz61. De manera similar, Fabricius62 encontró una pigmentación más oscura de Acropora millepora en aguas cercanas a la costa ricas en nutrientes y midió temperaturas más altas en la superficie de sus tejidos, especialmente en áreas con poco movimiento de agua. Por lo tanto, el oscurecimiento de los corales en el presente estudio podría haber causado un aumento de la temperatura del agua alrededor de la superficie del tejido a través de una mayor absorbancia, lo que podría aumentar el estrés térmico para X. umbellata con una alta eutrofización por nitrato. La tasa de pulsación reducida simultáneamente podría haber exacerbado este efecto, ya que la pulsación normal mejora la mezcla a través de la capa límite de agua de coral33. Por lo tanto, los estudios sobre corales blandos pulsantes deberían monitorear los efectos de la pigmentación y las tasas de pulsación en las temperaturas de la superficie de los corales.

Las concentraciones de nitrato de 15 μM en combinación con el calentamiento redujeron significativamente la Pgross para el coral duro favorito de Porites, cuando se normalizaron al contenido de chl a y la densidad de células simbiontes de algas63. Pgross en el presente estudio se estandarizó al área de superficie y los aumentos no significativos en las densidades de células de algas pueden haber compensado la fotosíntesis reducida por célula, dando como resultado valores de Pgross similares a los de los controles. Esto es especialmente probable si se tiene en cuenta la reducción de Pgross observada antes y poco después del inicio del calentamiento (días 16 y 22) con una eutrofización elevada por nitratos. Por lo tanto, Pgross se redujo inicialmente por la alta eutrofización de nitrato, pero la fotosíntesis de toda la colonia probablemente se compensó con densidades de células simbiontes de algas mejoradas (aunque no significativas) con calentamiento adicional. R se mantuvo estable entre tratamientos durante todo el estudio. En contraste, el holobionte coralino R aumentó con el calentamiento para Orbicella faveolata22 y S. pistillata, indicativo de estrés y mayor demanda de energía6. Los corales blandos tienden a tener una mayor capacidad heterótrofa en comparación con los corales duros, lo que probablemente alivia su dependencia de los simbiontes de algas para el metabolismo durante el blanqueamiento (Tremblay et al. 2016; Ferrier-Pagès et al. 2014; Grottoli et al. 2006; Fabricius & Klumpp 1995). Sin embargo, las tasas de R en el presente estudio se correlacionaron fuertemente con Pgross, lo que sugiere que los fotosintatos fueron la principal fuente de C orgánico para R, a pesar del suministro de alimentos de coral que contienen zooplancton. La importancia de la heterotrofia en Xenia no se entiende completamente. Lewis64 encontró partículas en la cavidad gastrovascular del coral y Vollstedt et al.19 encontraron que X. umbellata alimentada con carbono orgánico disuelto (DOC) tenía una mayor tolerancia térmica que las colonias hambrientas. Se necesita más investigación para aclarar si la alimentación con partículas heterótrofas mejora de manera similar la tolerancia térmica de X. umbellata.

Las comunidades de simbiontes de algas de X. umbellata en el presente estudio persistieron a pesar de las condiciones potencialmente estresantes (como lo indican las tasas de pulsación reducidas, la mortalidad parcial y completa) durante la eutrofización y el calentamiento con alto contenido de nitrato. Se encontraron resultados similares para X. elongata, en la que se observaron grandes cantidades de células simbiontes de algas en el tejido necrótico después de la exposición a un dispersante químico65. Curiosamente, se ha informado que algunas especies de corales blandos pulsantes muestran una migración de simbiontes de algas dentro de la colonia hacia la cavidad gastrovascular en caso de estrés térmico y, por lo tanto, mitigan la respuesta de blanqueamiento66. Sin embargo, la pigmentación mejorada medida en los tentáculos de los pólipos en el presente estudio es evidencia en contra de la migración de algas simbiontes a la cavidad gastrovascular, ya que los pólipos de xeniids estudiados por Parrin et al.67 palidecieron visiblemente debido a la migración de algas simbiontes. Se recomienda que los estudios futuros empleen análisis microscópicos adicionales del tejido del huésped para tener en cuenta el movimiento de las células de algas (p. ej., como Parrin et al.66), ya que la recaptación del sistema gastrovascular también podría proporcionar información sobre la recuperación y la resiliencia posteriores al blanqueamiento68.

Las comparaciones de ocho estudios experimentales similares (todos con nitrato como fuente de N) en diez especies diferentes de corales duros revelaron que siete especies de corales duros se vieron afectadas negativamente solo por el calentamiento, mientras que el calentamiento hasta 32,8 °C durante 22 días no afectó a X. umbellata en el presente estudio (Tabla 2). Sin embargo, las diferencias en los tratamientos de temperatura, los orígenes de las colonias madre y otras condiciones experimentales (p. ej., régimen de alimentación, concentraciones de P) entre los estudios pueden haber dado lugar a resultados diferentes. No obstante, X. umbellata parece ser menos sensible al calentamiento que algunos corales escleractinios formadores de arrecifes, incluido S. pistillata del norte del Mar Rojo23. En general, siete especies se vieron más negativamente afectadas por la combinación de eutrofización por nitrato y calentamiento que por el calentamiento solo en al menos un parámetro de respuesta. Todos estos estudios anteriores utilizaron concentraciones de nitrato más bajas que el presente estudio (< 37 μM) y siete de ellos se realizaron durante períodos de tiempo experimentales más cortos. Seis de los estudios revelaron reducciones en la fotofisiología (densidad de células simbiontes de algas, contenido de clorofila, fotosíntesis), que no se redujeron significativamente por el calentamiento o el tratamiento combinado en el presente estudio. Por lo tanto, si bien los resultados de este estudio indican que la eutrofización por nitrato puede afectar la alta resistencia de X. umbellata al calentamiento, estos impactos parecen ser menores que los observados para una variedad de corales escleractinios.

En el presente estudio, los microcosmos del tanque se enriquecieron diariamente a concentraciones de nitrato de 6 µM y 37 µM, pero las mediciones realizadas solo dos o tres horas más tarde indicaron concentraciones de nitrato en la columna de agua con un promedio de 2 µM y 23 µM, respectivamente. Por lo tanto, las concentraciones de nitrato utilizadas en el presente estudio representan la entrada diaria de nitrato y no las concentraciones promedio de nitrato durante todo el experimento. Por el contrario, las mediciones de nitrato in situ representan solo lo que está presente en la columna de agua en un momento específico y, por lo tanto, no son equivalentes a la entrada de nitrato en el sistema debido a la rápida asimilación, por ejemplo, por el fitoplancton69. El hallazgo del presente estudio de que la eutrofización de nitratos de tan solo 2–6 μM puede afectar la resistencia de los corales blandos al calentamiento es relevante para el manejo de los corales cercanos a la costa afectados por la eutrofización. En el Mar Rojo, por ejemplo, Ziegler et al.70 observaron que los corales blandos, particularmente los xeniidos, dominaban los arrecifes a lo largo de la costa altamente desarrollada de Jeddah y Peña-García et al.10 midieron concentraciones de nitrógeno total (TN) de > 6 μM en estos puntos exactos. ubicaciones y concentraciones de hasta 2000 μM TN dentro de la bahía de la ciudad. El nitrato compuso en promedio el 41% del TN en las aguas residuales, lo que lo convierte en la fuente más común de N antropogénico en estos sitios. Para la GBR, Gruber et al.71 informaron concentraciones más altas de nitrato + nitrito de 4,8 μM (300 μg L-1) cerca de las desembocaduras de los ríos y hasta 2,4 μM (150 μg L-1) en arrecifes costeros en la región de Tully, con promedio concentraciones de nitrato + nitrito para el GBR por debajo de 1 μM. Xenia es uno de los géneros de coral blando dominantes en los arrecifes cercanos a la costa72 y los arrecifes mesofóticos superiores73 de la GBR y fue el único género de coral blando observado durante un estudio reciente en el Mar Rojo (El-Khaled et al., en prensa). Además, Xenia estuvo involucrada en cambios de comunidades de corales duros a corales blandos después de la pesca con explosivos31 y un brote del coralívoro Acanthaster planci74. Además, Ziegler et al.70 informaron la mayor abundancia de Xenia en los sitios afectados por la sedimentación y la descarga de aguas residuales en el Mar Rojo (~ 12–15 % frente a 0–3 % en otros sitios). Aunque los corales blandos proporcionan una complejidad estructural menor que los corales duros27,28, aún pueden ser un hábitat adecuado para muchas especies de peces29. Los resultados del presente estudio indican que las poblaciones de corales blandos pueden verse gravemente afectadas por los efectos combinados de la eutrofización por nitratos (de ≥ 2–6 μM) y el calentamiento. Esto puede conducir potencialmente a una mayor degradación de estos ecosistemas hacia el dominio de macroalgas y algas césped, que a menudo se benefician de la N eutrofización56. Por lo tanto, los resultados presentados aquí respaldan el enfoque de conservación de mejorar la resistencia de los corales a las amenazas globales mediante el manejo de factores locales como la N eutrofización inorgánica75,76 para la conservación de los corales blandos. Sin embargo, los corales blandos pueden ser más resistentes a la eutrofización por nitratos y al calentamiento que algunos taxones de corales duros, lo que puede facilitar los cambios en la comunidad de dominancia de corales duros a corales blandos.

Los especímenes de Xenia umbellata utilizados para el presente estudio se recolectaron en el norte del Mar Rojo y se mantuvieron en condiciones de acuario (salinidad ~ 35 ‰, temperatura ~ 27 °C) durante más de tres años antes del inicio de este experimento. Las colonias madre del acuario de mantenimiento se fragmentaron con escalpelos estériles y se unieron a tapones de coral (AF Plug Rocks, Aquaforest, Polonia) con bandas elásticas. Todas las colonias madre se originaron a partir del mismo genotipo para reducir la variación asociada al genotipo en la respuesta a las condiciones experimentales. Durante un período de aclimatación de dos semanas en condiciones ambientales, las colonias pudieron sanar y crecer en tapones de coral dentro de los tanques experimentales. Antes del inicio del experimento, se distribuyeron aleatoriamente un total de 168 colonias entre doce tanques experimentales (cada uno de 60 L). Los tanques se separaron en una parte técnica con calentador, bomba y registrador de temperatura (HOBO pendant temp/light, Onset, EE. UU.) y la parte experimental. La parte experimental se colocó con aproximadamente 10 cm de arena cinco meses antes del inicio del experimento para crear un microcosmos con actividad microbiana. Los tanques se llenaron con 43 L de agua de mar artificial, preparada en un barril con agua desmineralizada y sal marina de acuario (Zoo Mix, Tropic Marin, Suiza) para disolver y alcanzar las temperaturas requeridas. En total, se colocaron 14 colonias de coral en mesetas de rejilla en cada tanque. Se ajustaron dos lámparas de diodos emisores de luz (LED) (un módulo de matriz Royal Blue y un módulo de matriz Ultra Blue White, luz LED WALTRON daily®, Alemania) sobre cada tanque para garantizar intensidades de luz iguales medidas en radiación fotosintéticamente activa (PAR, Suplementario). Se eligió la Tabla S1) con el registrador de datos LI-1400 (LI-COR Biosciences, Alemania) y ciclos día:noche de 12:12 h PAR para estar cerca de las condiciones en el acuario de mantenimiento (~ 100 µmol fotones m-2 s− 1). Los tanques se dispusieron en un sistema de torre de tres niveles con cuatro tanques por nivel. Los cuatro tratamientos se distribuyeron en un diseño de cuadrado latino aproximado, con cada tratamiento en cada nivel (Fig. 1). Las colonias de coral se alimentaron con plancton marino seco (Reef-Roids, Polyp Lab, EE. UU.) en concentraciones de 10 mg L-1 dos veces por semana durante todo el experimento para mantener las condiciones similares al acuario de mantenimiento anterior. Las bombas se apagaron durante 30 min durante la alimentación. Los doce tanques se conectaron para formar un sistema con flujo continuo de agua y se separaron el primer día del experimento para garantizar la misma calidad del agua entre los tratamientos al comienzo del experimento. Durante el experimento, se midieron diariamente el oxígeno, el pH, la salinidad y la temperatura y se ajustaron la salinidad y la temperatura cuando fue necesario. Los parámetros químicos del agua para todos los tanques se mantuvieron en las mismas condiciones (Tabla complementaria S1) a través del intercambio regular de agua del 10 al 20%. Los tanques se limpiaron cada una o dos semanas para eliminar cualquier bioincrustación.

El nitrato se ajustó a concentraciones medias (6 μM) y altas (37 μM), que son comparables a experimentos anteriores de eutrofización de nitrato con corales9,13,20 y condiciones in situ alrededor de áreas metropolitanas costeras en el Mar Rojo10. Cada tratamiento se replicó en tres tanques, mientras que otros seis tanques se mantuvieron en concentraciones bajas de nitrato (~ 0,6 μM). Estos se dividieron en tres controles (LN) y tres tanques con calentamiento adicional desde el día 17 (LN + W, Fig. 1). Las soluciones de nitrato se prepararon a partir de nitrato de sodio (NaNO3) y agua desmineralizada antes de cada adición. Las concentraciones de nitrato se midieron fotométricamente dos veces por semana (Figura complementaria S2). Brevemente, se agregaron 100 mg de polvo de zinc y 1 ml de solución de sulfato de cadmio (CdSO4 × 8 H2O) a muestras de agua de 10 ml para reducir el nitrato a nitrito. Posteriormente, se añadieron 0,05 mL de solución de sulfanilamida (C6H8N2O2S) y 0,05 mL de dihidrocloruro de N-(1-naftil)etilendiamina). El cambio de coloración resultante es lineal a la concentración de nitrato y se midió con un fotómetro después de la calibración (Trilogy, Turner Designs, EE. UU.). Se añadió nitrato una vez el día uno y diariamente a partir del día cinco del experimento, ya que el nitrato se absorbía rápidamente de la columna de agua. Para concentraciones medias (6 μM), se asumió que el nitrato se redujo a concentraciones ambientales en un día, ya que las concentraciones en tanques de tratamiento alto se redujeron en 24,6 ± 9,1 μM por día. A partir del día once, las concentraciones de nitrato en los tratamientos de alta eutrofización se midieron diariamente y se ajustaron a la concentración deseada. Las temperaturas fluctuaron en ~ 1 °C diariamente debido al calor adicional creado por las lámparas LED. Las temperaturas fueron iguales entre todos los tanques durante los primeros 16 días, con un promedio de 27,7 ± 0,7 °C y fluctuando entre 26,1 °C y 29,3 °C debido a las condiciones climáticas que afectaron las temperaturas interiores (Fig. 1). A partir del día 17, las temperaturas en todos los tanques de control (LN) menos tres aumentaron gradualmente y alcanzaron 32,8 ± 0,3 °C el día 37. Los tanques de control (LN) no se calentaron experimentalmente y se mantuvieron dentro del rango de temperatura inicial hasta el día 35, cuando la temperatura en un tanque de control aumentó a 30 °C y el día 37 a 30,7 °C debido al calor proveniente de los tanques adyacentes.

El mismo observador contó los pólipos de tres colonias de coral marcadas cada cinco a once días y las tasas de crecimiento porcentual se calcularon como el cambio en el número total de pólipos que se contaron (p) estandarizados según el número de días (d) que han pasado desde la última medición relativa al número inicial de pólipos contados (Fórmula 1).

Las tasas de crecimiento negativas se definieron como mortalidad parcial (es decir, la mortalidad de algunos pólipos de la colonia), que es una característica de los organismos coloniales modulares como los corales, donde partes de su tejido vivo pueden morir sin provocar la mortalidad de toda la colonia77. Se calcularon las tasas medias de crecimiento de tres colonias por tanque. Las colonias de Xenia umbellata se colocaron individualmente en frascos de vidrio dentro de los tanques experimentales sin exponerlos al aire, luego los frascos se retiraron de los tanques y se mantuvieron en baños de agua templada a la misma temperatura que el tanque experimental respectivo para evitar el estrés del cambio repentino de temperatura antes. para contar Se utilizaron pinzas blandas para extender y contar los pólipos. La supervivencia de las colonias de todas las colonias de X. umbellata presentes en los tanques experimentales se determinó diariamente comprobando el movimiento de los pólipos. Los corales que no mostraron movimiento se tocaron con pinzas suaves para probar una reacción. Las colonias que no respondieron se definieron como muertas y se retiraron de los tanques.

La tasa de pulsación como proxy de la salud del coral se contó siguiendo el método desarrollado por Vollstedt et al.19. Brevemente, el mismo observador midió las tasas de pulsación de tres pólipos seleccionados al azar de tres colonias marcadas por tanque experimental al mediodía, antes de agregar alimento para coral, y cada seis a ocho días, comenzando el primer día del experimento. Se calcularon las tasas medias para cada colonia y, posteriormente, para cada tanque, lo que resultó en tres valores repetidos por tratamiento. Las pulsaciones se contaron dentro de un marco de tiempo de 30 s y se estandarizaron a un minuto con una pulsación definida como una contracción completa del pólipo (abierto, completamente cerrado, abierto). No se contaron las contracciones incompletas. Tras la mortalidad de las colonias marcadas, se asignaron nuevas colonias del mismo tanque a mediciones de pulsación.

Cada seis u ocho días, a partir del primer día del experimento, se colocó una colonia marcada por tanque (la misma colonia medida en cada punto de tiempo, n = 3) en frascos herméticos de 160 ml sumergidos en los tanques experimentales para evitar el estrés del aire. exposición. Los frascos se retiraron de los tanques experimentales, se cerraron sin captar aire y se incubaron de 90 a 120 min a la luz (135 ± 4 µmol fotones m-2 s-1 PAR) y en oscuridad en baños de agua templada a la misma temperatura que los respectivos tanque experimental. Las barras de agitación en los frascos aseguraron concentraciones de oxígeno homogéneas. Las concentraciones de oxígeno se midieron con un sensor optode (HACH LDO, HACH HQ 40d, Hach Lange, Alemania) antes y después de cada incubación y la concentración inicial se restó de la concentración final para calcular finalmente los flujos de oxígeno (oxi), que se definió como neto fotosíntesis (Pnet) en la luz y R en la oscuridad. Los valores se normalizaron al tiempo de incubación (h). La bioincrustación en el tapón se eliminó cuidadosamente con un cepillo suave antes de colocarlo en los frascos, aunque para tener en cuenta cualquier biopelícula restante, se colocó un tapón en blanco en cada tanque durante el experimento y se usó para mediciones de Pnet y R en blanco. Para cada día de medición, se eligieron al azar uno o dos tanques para incubaciones en blanco y se realizaron incubaciones en blanco adicionales el día 35. El promedio de todos los flujos de oxígeno en blanco (n = 24, blanco) estandarizados al tiempo de incubación (h) se restó de las incubaciones de coral para cada una, incubaciones claras y oscuras, ya que no hubo diferencias significativas en los flujos en blanco entre los tratamientos (ANOVA de 1 vía; Luz: F = 0.445, p = 0.775; Oscuridad: F = 2.029, P = 0.131). Después de las incubaciones, el número de pólipos por colonia (p) se multiplicó por el área superficial promedio (s) de un pólipo44 de X. umbellata para normalizar los flujos de oxígeno al área superficial de la colonia. Este método fue establecido por Bednarz et al.44 para Xenia. Las medidas de los pólipos se tomaron a partir de imágenes usando el software ImageJ (1.53e, Wayne Rasband y colaboradores, Institutos Nacionales de Salud, EE. UU.) para reducir el estrés en los corales y evitar que la retracción de los pólipos afecte la medida. De esta forma, se midieron 80 pólipos al azar de 18 colonias utilizadas en el experimento. Finalmente, todos los valores se normalizaron al volumen de los frascos de incubación (v, Fórmula 2).

La fotosíntesis bruta (Pgross) se calculó con la fórmula (3).

Se adoptaron métodos para el procesamiento de muestras de coral blando y métricas de normalización según lo recomendado por Pupier et al.42. Brevemente, los días 1, 15 y 37, se extrajo una colonia por tanque (es decir, tres colonias por tratamiento) de su tapón de coral, se eliminó cualquier bioincrustación y finalmente se almacenó en bolsas de plástico y se congeló a -20 °C. Luego, todas las muestras se liofilizaron a -60 ° C durante 24 h y se almacenaron en la oscuridad en espera del análisis. El peso seco (DW) de cada muestra se usó como la métrica de normalización para la densidad de células simbiontes de algas. Las muestras se homogeneizaron en agua destilada, ya que Pupier et al.42 no encontraron diferencias en las densidades de células simbiontes de algas cuando las muestras se prepararon con agua destilada o agua de mar filtrada. La suspensión de tejido se usó para recuentos de densidad de células de algas y medición de chl a.

Para separar el tejido de coral y las células de algas en la suspensión de tejido, las submuestras se centrifugaron durante 10 minutos, se descartó el sobrenadante, el sedimento se volvió a suspender en 2 ml de agua destilada, se centrifugó nuevamente durante 10 minutos y se descartó el sobrenadante. El sedimento se volvió a suspender en 2 ml de agua destilada, se mezcló completamente y se transfirió a dos rejillas de un hemocitómetro (cámara de recuento de Neubauer mejorada, profundidad de 0,1 mm) lo que permitió dos recuentos repetidos por muestra. Para el conteo de simbiontes de algas, se utilizó el método de conteo de hemocitómetro estandarizado descrito por LeGresley & McDermott78.

Las submuestras para la medición de la concentración de chl a se enjuagaron dos veces mediante centrifugación como se describió anteriormente. El sedimento restante se resuspendió en 2 ml de acetona al 100 % para la extracción de clorofila y se mantuvo en la oscuridad durante 24 h a 4 °C. Con una exposición mínima a la luz, la muestra de extracción se centrifugó durante cinco minutos y luego se transfirió a dos cubetas de cuarzo, lo que permitió duplicar dos lecturas por muestra. Las mediciones de concentración de Chl a se realizaron utilizando un espectrofotómetro UV (GENESYS 150, Fisher Scientific, Alemania), siguiendo el método para dinoflagelados descrito por Jeffrey & Humphrey79. Las concentraciones resultantes se estandarizaron para albergar DW y, posteriormente, para la densidad de células simbiontes de algas para calcular el contenido de chla celular.

Se tomaron fotografías de tres colonias por tanque durante el transcurso del experimento. Documentar las mismas colonias fue importante para establecer cambios a lo largo del tiempo. Las fotografías se tomaron bajo luz blanca con una cámara subacuática Olympus TG6 con ajustes manuales fijos (ISO 100, f/1,4, aumento × 4). Se utilizó un estándar de color para el ajuste posterior del balance de blancos en Adobe Photoshop CS6. Se usó una colonia marcada por tanque enriquecido con alto contenido de nitrato para crear tarjetas de referencia de colores similares al método de Siebeck et al.59, quienes identificaron el brillo, la saturación y los tonos que se correlacionaban con las densidades de simbiontes de algas y el contenido de chla de corales duros para monitorear el blanqueamiento de corales. . Dado que X. umbellata carece de un esqueleto de carbonato de calcio que pueda actuar como un contraste blanco cuando los simbiontes de algas se eliminan del tejido huésped, en el presente estudio se utilizaron valores de píxeles rojos, verdes y azules (RGB) para evaluar el cambio de coloración general. Brevemente, para cada coral, se seleccionaron al azar cinco pólipos y se obtuvieron valores RGB (25 × 25 píxeles cuadrados) de sus tentáculos. Estudios previos han encontrado densidades de algas frecuentemente más altas en los tentáculos y las puntas de los tentáculos80, por lo que es probable que estas áreas sean propensas a cambios de coloración. El rango resultante de valores RGB (Figura complementaria S3) se utilizó para identificar cinco puntajes de color mediante códigos de color #HEX (Tabla complementaria S2) que representaban el cambio en la coloración de uno (color inicial) a cinco (más oscurecido). Usando estas referencias de color, un observador identificó la puntuación de color de tres colonias marcadas por tanque a partir de fotografías tomadas como se describe anteriormente. Se calcularon las puntuaciones medias de color por tanque, lo que resultó en tres repeticiones por tratamiento.

Las colonias para el análisis elemental se eligieron al azar de cada tanque y se extrajeron de los tapones de coral, se almacenaron en bolsas de plástico y se congelaron a -20 °C en espera del análisis. Las colonias de X. umbellata se secaron en un horno durante 48 h a 40 °C hasta alcanzar la consistencia del peso, luego se trituraron con un mortero y el polvo de tejido se transfirió a copas de hojalata. Las cantidades de C y N y las proporciones de isótopos estables se analizaron como se describe en Karcher et al.56. Las proporciones isotópicas (r) se muestran como la proporción de isótopo más pesado:ligero (13C:12C o 15 N:14 N) y se indican como δ13C o δ15N (‰) utilizando la fórmula 4:

Donde la referencia es para δ13C (0.01118) y N atmosférico para δ15N (0.00368).

Todos los datos se presentaron como medias con barras de error que representan las desviaciones estándar, y los niveles alfa para todas las pruebas estadísticas se establecieron en p = 0,05. Para probar los efectos significativos de los tratamientos a lo largo del tiempo para los datos recopilados al azar (densidad celular, chla y estequiometría elemental), se realizaron análisis de varianza de 2 vías (ANOVA), y los datos no distribuidos normalmente (δ15N) se transformaron por rango y analizados mediante enfoques no paramétricos (paquete ARTool), como propone Feys81. Para los datos obtenidos de las mediciones repetidas Pgross, R y tasa de crecimiento, se realizó un ANOVA de modelo mixto de 2 vías con 'día' como factor dentro del sujeto y 'tratamiento' como factor entre sujetos. La normalidad se probó con la prueba de Shapiro-Wilk, la homogeneidad de la varianza se probó con la prueba de Levene y no se identificaron valores atípicos (paquete rstatix). Se utilizó la prueba M de Box para confirmar la homogeneidad de la covarianza, y la esfericidad se probó con la prueba de Mauchly y se corrigió con la corrección de esfericidad de Greenhouse-Geisser cuando se violó. Para los datos no paramétricos de mediciones repetidas (supervivencia, tasas de pulsación, puntajes de color), se realizaron modelos de efectos mixtos no paramétricos utilizando el paquete R 'nparLD'82. Para el análisis post-hoc se utilizaron comparaciones por pares (pwc) con ajuste de Bonferroni, con prueba t para datos paramétricos y prueba de Dunn para datos no paramétricos. No se pudo realizar una prueba post-hoc para los datos de supervivencia, ya que no hubo variación dentro de la mayoría de los grupos. Se excluyó el día uno para permitir pruebas post-hoc para datos de puntuación de color, porque todos los grupos tenían valores idénticos. Se corrió la correlación de Spearman para probar la relación entre Pgross y R.

Los datos sin procesar del estudio actual se incluyen en este artículo publicado (Tabla complementaria S3).

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Este trabajo fue apoyado por fondos de referencia de la Universidad de Bremen y la subvención DFG Wi 2677/16-1.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Facultad de Biología y Química, Departamento de Ecología Marina, Universidad de Bremen, Edificio UFT, Leobener Str. 6, 28359, Bremen, Alemania

Bianca Thobor, Arjen Tilstra, Selma Deborah Mezger, Franziska Bockelmann, Lisa Zimmermann, Ana Belén Yánez Suárez, Annabell Klinke & Christian Wild

Facultad de Ciencias e Ingeniería, Universidad James Cook, 1 Angus Smith Drive, Douglas, QLD, 4814, Australia

David G. Bourne

Instituto Australiano de Ciencias Marinas, Cape Ferguson, Townsville, QLD, 4810, Australia

David G. Bourne

Facultad de Biología y Química, Botánica Marina, Universidad de Bremen, Edificio NW2, Leobener Str. 5, 28359, Bremen, Alemania

karin saltador

Museo de Historia Natural, Instituto Leibniz para la Ciencia de la Evolución y la Biodiversidad, Invalidenstr. 43, 10115, Berlín, Alemania

ulrich golpeado

Departamento de Ciencias de la Tierra, Universidad Libre de Berlín, Malteserstr. 74-100, Haus D, 12249, Berlín, Alemania

ulrich golpeado

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BMT, AT, SDM, FB, LZ, ABYS, AK y CW diseñaron el experimento. BMT, FB y LZ llevaron a cabo el experimento. DGB, KS y CW supervisaron el proyecto. KS y US contribuyeron con recursos y soporte técnico. BT analizó los datos y escribió el manuscrito. Todos los autores leyeron y revisaron el manuscrito.

Correspondencia a Bianca Thobor.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Thobor, B., Tilstra, A., Bourne, DG et al. El coral blando pulsante Xenia umbellata muestra una alta resistencia al calentamiento cuando las concentraciones de nitrato son bajas. Informe científico 12, 16788 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-21110-w

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Recibido: 27 Abril 2022

Aceptado: 22 de septiembre de 2022

Publicado: 06 octubre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-21110-w

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Informes científicos (2022)

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