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Apr 09, 2023

La depredación de nudibranquios aumenta el ciclo del silicio de la esponja

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 1178 (2023) Citar este artículo

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Las diatomeas juegan un papel clave en el ciclo de la sílice marina, pero estudios recientes han demostrado que las esponjas también pueden tener un efecto importante en esta dinámica. Acumulan grandes reservas de sílice biogénica dentro de sus cuerpos durante largos períodos, que se cree que varían poco en una escala intraanual. La observación de una disminución abrupta en la biomasa de la esponja en paralelo con grandes aumentos en la abundancia de un nudibranquio espongívoro (Doris verrucosa) nos llevó a realizar un estudio de un año sobre el efecto de la depredación del nudibranquio en el presupuesto de silicio de una esponja (Hymeniacidon perlevis) población. Después de 5 meses de depredación, la abundancia de individuos de esponja no cambió pero su biomasa disminuyó en un 95%, de los cuales el 48% se explica por la depredación de nudibranquios. Alrededor del 97% de las espículas de esponja ingeridas por los nudibranquios mientras se alimentaban fueron excretadas, la mayoría de ellas intactas, lo que implica una alta tasa de deposición de sílice de esponja en los sedimentos circundantes. Después de la depredación, las esponjas recuperaron parcialmente sus existencias de biomasa en 7 meses. Esto implicó una tasa de crecimiento rápida y una gran asimilación de silicio disuelto. Sorprendentemente, las tasas más altas de absorción de silicio ocurrieron cuando la concentración de silicio disuelto en el agua de mar fue mínima (< 1,5 µM). Estos hallazgos sugieren que el ciclo anual de depredación-recuperación de esponjas desencadena cambios intraanuales sin precedentes en las existencias de silicio de esponjas y aumenta el ciclo de este nutriente. También destacan la necesidad de recopilar datos intraanuales para comprender la dinámica y la resiliencia del funcionamiento del ecosistema de esponjas.

El silicio es un nutriente clave en el océano necesario para que una variedad de organismos marinos construyan sus esqueletos silíceos y crezcan. Estos organismos, conocidos como silicificantes, incluyen organismos de diferentes niveles tróficos y relevancia ecológica, como diatomeas, silicoflagelados, la mayoría de las especies de rizarias y esponjas, y algunas especies de coanoflagelados1. Entre ellos, las diatomeas y las esponjas son los silicificadores pelágicos y bentónicos más abundantes, respectivamente. Estos organismos juegan papeles ecológicos importantes en los ecosistemas marinos. Las diatomeas representan alrededor del 40 % de la productividad primaria del océano y la exportación de partículas de carbono desde la superficie hasta las profundidades del océano2,3. Las esponjas contribuyen al reciclaje de nutrientes a niveles tróficos superiores a través del acoplamiento bentónico-pelágico y al aumento de la biodiversidad marina de microorganismos y macroorganismos4,5. Por lo tanto, el silicio es un recurso fundamental para los silicificantes, que pueden ser importantes para mantener la biodiversidad marina y las redes alimentarias con influencias finales en las poblaciones humanas6,7.

Entre los silicificantes, las esponjas son el único grupo de metazoos (es decir, animales). Son organismos heterótrofos multicelulares con una larga vida, que puede durar desde años hasta, quizás, milenios8,9. Las esponjas son componentes comunes de la fauna bentónica marina en los océanos del mundo, siendo numéricamente abundantes y dominantes en biomasa en muchos ecosistemas marinos desde latitudes polares hasta ecuatoriales10. Como en otros silificantes, las esponjas consumen silicio disuelto del agua de mar para construir sus esqueletos hechos de sílice biogénica (es decir, ópalo). Estos esqueletos son más resistentes a la disolución que los de otros silicificantes, por razones aún por determinar11. Sus características biológicas y esqueléticas hacen que las esponjas silíceas sean los principales sumideros de silicio en los ecosistemas marinos, acumulando existencias de sílice biogénica dentro de sus tejidos y en los sedimentos debajo de ellos11,12, y reciclando su silicio a tasas significativamente más lentas (200–1000 veces más lentas) que las de otros silicificantes unicelulares de vida corta como las diatomeas13. Aún así, en áreas donde forman grandes agregaciones (p. ej., suelos de esponja), el ciclo del silicio de esponja puede enriquecer las capas demersales de silicio disuelto a escala oceanográfica14.

La dinámica de las poblaciones de esponjas depende del reclutamiento, la longevidad, la competencia espacial y la depredación15. En particular, la depredación puede afectar la estructura de la comunidad de esponjas y los procesos del ecosistema16,17. Se ha informado de la depredación de esponjas en arrecifes de coral esponja tropicales y subtropicales18,19,20, arrecifes de esponja mesofóticos21,22 y en latitudes polares desde ambientes intermareales hasta de aguas profundas17,23. El espongivorismo, es decir, que se alimenta de esponjas, ha sido descrito en algunas especies de moluscos, equinodermos, peces y tortugas18,19,20,21. Entre los moluscos, los nudibranquios dorid (Orden Nudibranchia, Family Dorididae) son uno de los grupos más diversos de depredadores de esponjas. La mayoría son espongívoros estrictos con rádulas adaptadas a la organización esquelética específica de la esponja de la que se alimentan24. Muchos también tienen una coloración críptica con sus presas25. Esta alta especificidad depredador-presa implica que la mayoría de las especies de nudibranquios doridos se alimentan de una o pocas especies de esponjas, que a veces sobrepastorean23,26,27.

Las esponjas poseen una notable capacidad de regeneración, independientemente de su filogenia o rasgos de especie28. Cuando se lesionan o pierden una parte de su cuerpo, se activa una batería de procesos moleculares y celulares para reparar la herida29, con tasas de regeneración muy superiores a la tasa de crecimiento normal28. Aquí planteamos la hipótesis de que la depredación de esponjas y los procesos de regeneración posteriores afectan el ciclo del silicio de la esponja. Para probar esta hipótesis, investigamos durante un año la población de la especie de esponja Hymeniacidon perlevis, una especie distribuida globalmente30 que domina la comunidad de esponjas de la Bahía de Brest (Francia). En este ecosistema de aguas someras, las observaciones de campo indican que la esponja H. perlevis es depredada anualmente por el nudibranquio Doris verrucosa. Para probar los efectos de la depredación en la esponja, cuantificamos la tasa de depredación de D. verrucosa, la tasa de exportación de silicio de la esponja durante la depredación y la tasa de producción de silicio de H. perlevis durante la recuperación de la depredación.

La esponja Hymeniacidon perlevis y el nudibranquio Doris verrucosa coexisten en el lecho de maerl de Lomergat (48° 17.197′ N; 4° 21.279′ W), un ecosistema de aguas poco profundas (profundidad = 3–11 m) ubicado en la Bahía de Brest ( Francia). Este hábitat ocupa una pequeña área de la Bahía (1,44 km2 del total de 133,13 km2, es decir, el 1,1%). En este ecosistema, los ensamblajes de maerl (algas rojas coralinas) sirven como sustrato para una comunidad béntica muy diversa, que incluye más de 20 especies de esponjas13. Entre ellos, H. perlevis (Fig. 1a) es la especie dominante tanto en términos de abundancia (53%) como de biomasa (64%)13. Tiene un contenido moderado de esqueleto silíceo derivado de la producción de una sola espícula de sílice en forma de aguja de tamaño medio (175–475 µm de largo), que se distribuye homogéneamente por todo el cuerpo de la esponja31.

(a) Vista de dos individuos de Hymeniacidon perlevis creciendo en los lechos de maerl de la Bahía de Brest (Francia). (b) Un individuo de Doris verrucosa (izquierda) se alimenta de la esponja H. perlevis (derecha). La flecha indica la herida realizada por el nudibranquio al alimentarse de la esponja, mostrando los tejidos internos de la esponja de un color naranja más oscuro que la epidermis.

El área de estudio es también hábitat del nudibranquio dorido D. verrucosa. Este nudibranquio espongívoro vive desde la zona intermareal hasta los 15 m de profundidad a lo largo de la costa atlántica de Europa y el mar Mediterráneo, y es un espongívoro estricto32. Esta especie se alimenta principalmente de la esponja H. perlevis, aunque ocasionalmente se ha informado que se alimenta de las esponjas Halichondria panicea y Suberites carnosus en la costa atlántica española y el mar Mediterráneo33,34. Estas tres especies de esponjas se encuentran en la Bahía de Brest, pero solo hemos encontrado D. verrucosa alimentándose de H. perlevis (Fig. 1b), y confirmamos esta observación mediante el análisis de sus gránulos fecales.

La abundancia y la biomasa de H. perlevis se muestrearon durante el buceo durante un año (junio de 2020 a junio de 2021) utilizando cuadrados de 1 × 1 m colocados al azar (n = 71). Se realizaron cuatro censos: junio de 2020, para evaluar la población de esponjas antes de la depredación; noviembre de 2020, para evaluar la población de esponjas después de la depredación; y abril y junio de 2021, para evaluar la recuperación de la población de esponjas. Durante los estudios de campo, se contó cada individuo de H. perlevis encontrado dentro de los cuadrantes y se midió su volumen. Para determinar el volumen de la esponja, se aproximó la forma del cuerpo de cada individuo a una o a la suma de varias figuras geométricas (p. ej., esfera, cilindro, cubo) y los parámetros lineales necesarios para calcular el volumen (largo, ancho, alto, diámetro) se midieron in situ con una regla. Las diferencias en la abundancia de esponjas y la biomasa entre los momentos de muestreo (es decir, junio de 2020, noviembre de 2020, abril de 2021 y junio de 2021) se examinaron mediante el análisis Kruskal-Wallis unidireccional después de que fallara la prueba de normalidad (Shapiro-Wilk). Cuando se informaron diferencias significativas, se realizaron comparaciones múltiples post-hoc por pares entre grupos utilizando la prueba no paramétrica de Dunn. Los análisis estadísticos, con un nivel de significación de 0,05, y la visualización de datos asociada con diagramas de caja se realizaron utilizando el software estadístico Sigmaplot 14.5 (Systat Software Inc.).

En cada momento de muestreo se muestrearon 5 individuos de H. perlevis para determinar el contenido específico de silicio. Se tomaron muestras de tejido de esponja de cada individuo (~ 1–5 mL) y luego se secaron a 60ºC hasta peso seco constante (g). Cada muestra seca se digirió durante 5 h en 20 mL de ácido fluorhídrico al 10% (2,9 N). No se esperaba ninguna interferencia del silicio litogénico porque las muestras solo contenían tejido de esponja. Después de la digestión completa, las muestras en ácido fluorhídrico se neutralizaron con una solución saturada de ácido bórico (H3BO3, 60 g L−1) y se midió el silicio disuelto según el método del azul de molibdato por colorimetría en un autoanalizador SEAL Analytical AA3 HR35. Las diferencias en el contenido de silicio de la esponja entre los tiempos de muestreo se examinaron mediante ANOVA de una vía. Los datos sobre el contenido específico de silicio y la biomasa de esponja medidos in situ después de la depredación (es decir, noviembre de 2020, abril y junio de 2021) se utilizaron para estimar la tasa de producción de silicio de esponja por parte de H. perlevis durante la recuperación de la población cuando los depredadores estaban ausentes.

La abundancia y biomasa de D. verrucosa se cuantificó utilizando 8 transectos de 25 m × 2 m durante el buceo a fines de junio y principios de julio de 2020 (área total = 400 m2) durante el pico de abundancia estimado. Doris verrucosa se contaron y midieron (longitud en mm), y se registró la actividad de alimentación. Inferimos que los nudibranquios se alimentaban cuando estaban inmóviles sobre una esponja.

La forma del nudibranquio se aproximó a la de un elipsoide (Ec. 1):

donde 'a', 'b' y 'c' son los radios (en cm) de los ejes de cada elipsoide, correspondientes a la mitad del largo, ancho y alto del animal, respectivamente. Estos parámetros más el peso húmedo (g, medido después de secar con toallas de papel) se midieron en 36 nudibranquios en el laboratorio. Estas medidas se usaron para generar regresiones que se usaron para estimar la biomasa y el volumen de los nudibranquios a partir de las medidas tomadas en el campo.

Se determinaron in situ las tasas de depredación individual de D. verrucosa sobre H. perlevis. Construimos jaulas cilíndricas de 20 cm de alto por 25 cm de diámetro utilizando dos redes de diferente tamaño de malla que se cosieron con una línea de nailon (Fig. 2). La red más pequeña tenía una malla de 2 × 2 mm para evitar que se escaparan los nudibranquios. Las jaulas estaban abiertas en la parte inferior y se fijaron al fondo del mar con barras de refuerzo de acero (Fig. 2a). Se realizaron doce ensayos en octubre de 2020. En nueve jaulas, un individuo de H. perlevis y un D. verrucosa se mantuvieron juntos durante 24 h (Fig. 2b). Tres jaulas de control estaban libres de depredadores. Los volúmenes de esponjas y nudibranquios se midieron antes y después de cada ensayo como se explicó anteriormente para los estudios de campo. Las tasas de depredación individuales de D. verrucosa sobre H. perlevis se calcularon como la diferencia entre el volumen de la esponja al principio y al final de cada experimento normalizado por la biomasa de nudibranquios y la duración del ensayo usando la ecuación. (2).

( a ) Configuración experimental in situ para determinar las tasas de alimentación de nudibranquios en la esponja Hymeniacidon perlevis en el lecho de maerl de Lomergat (Bahía de Brest, Francia). (b) Vista de arriba hacia abajo del interior de una jaula de incubación. El nudibranquio Doris verrucosa se acerca a comer la esponja H. perlevis después de 30 min de incubación. El lapso de tiempo de la incubación in situ está disponible como Video S1.

La producción fecal de nudibranquios individuales se determinó en el laboratorio utilizando un conjunto diferente de nudibranquios y esponjas. Las esponjas y los nudibranquios se aclimataron por separado durante 5 días antes del experimento, un período suficiente para permitir que los nudibranquios limpiaran su tracto digestivo de la alimentación anterior26. Se realizaron ocho ensayos, cada uno con un nudibranquio diferente con una esponja durante 72 h en un acuario de 50 L lleno de agua de mar corriente de la Bahía de Brest. Para excluir las partículas del agua entrante que podrían asentarse en el fondo y ser incluidas erróneamente como heces de nudibranquio, el flujo entrante se filtró con un filtro de tamaño de poro de 1 µm. El flujo constante aseguraba la renovación del agua dentro de cada acuario varias veces al día.

Se tomaron muestras de heces con una pipeta una vez al día durante cada prueba y durante 72 h después de la prueba, cuando terminó la producción fecal. Antes del tratamiento adicional, las heces se examinaron bajo microscopía óptica con una cámara digital (Leica DM2500) para determinar su apariencia general y la presencia de piezas esqueléticas de esponja enteras o fragmentadas (espículas). Luego, las muestras se secaron a 60 °C hasta peso seco constante (g). Para determinar el contenido de silicona de esponja en heces de nudibranquio, se digirieron tres submuestras (~ 8 mg) de cada acuario durante 24 h en 40 ml de NaOH 0,2 M para asegurar la digestión total de silicona de esponja11. El silicio disuelto se midió utilizando el método de azul de molibdato por colorimetría en un autoanalizador SEAL Analytical AA3 HR35. Para corregir la proporción de sílice litogénico que se disolvió al mismo tiempo que el silicio esponjoso (es decir, sílice biogénico), cuantificamos el contenido de aluminio. El aluminio disuelto se determinó según el método fluorimétrico utilizando lumogallion36. El análisis químico del aluminio y el silicio en los gránulos fecales de los nudibranquios reveló que la relación aluminio:silicio era < 1,5 %, lo que indica que la sílice litogénica en las heces de los nudibranquios era insignificante. Por lo tanto, asumimos que el silicio medido en las heces era en su totalidad silicio esponjoso.

Para determinar el porcentaje de esqueleto de esponja ingerido que se excretó en las heces de los nudibranquios, se midió la cantidad de esponja consumida por cada nudibranquio en los acuarios utilizando la ecuación. (2), como se explicó anteriormente. Tenga en cuenta que esta tasa de ingestión no se puede comparar con la medida in situ, ya que los nudibranquios analizados en el laboratorio pasaron hambre durante 5 días antes de la incubación. Además, se tomaron muestras de tres muestras de tejido de esponja (~ 1 mL) de cada esponja incubada para determinar el contenido de silicio, que se secaron a 60 °C hasta peso seco constante (g) antes de la determinación de silicio. El contenido de silicio se determinó usando digestión con ácido fluorhídrico como para las muestras del estudio de campo de esponjas (ver arriba). El porcentaje de esqueleto de esponja ingerido que se excretó en las heces de los nudibranquios se determinó a partir de la cantidad de silicio que cada nudibranquio ingirió al alimentarse y se comparó con el que se encuentra en las heces.

Se utilizaron las tasas individuales de alimentación de esponjas y producción fecal de D. verrucosa y la abundancia de nudibranquios y esponjas en el hábitat natural para estimar la cantidad de silicio de esponja depositado en los sedimentos del hábitat a través de las heces de nudibranquios durante el período del año en que los nudibranquios estuvieron presentes. (es decir, de mediados de junio a mediados de noviembre).

Los flujos de silicio de esponjas no depredadas se estimaron a partir de datos de la literatura para compararlos con los medidos en este estudio. La producción de silicio en esponjas no depredadas se estimó a partir de la cinética de consumo de silicio de la especie37 a la concentración de silicio disuelto en las aguas del fondo de la Bahía de Brest, que mide semanalmente el Servicio de Observación SOMLIT-Lanvéoc. Escalamos esta medida al área de estudio usando la biomasa de esponja (mL m−2) medida in situ durante este estudio. La deposición de silicio en esponjas no depredadas se estimó a partir de la deposición promedio de silicio de la esponja medida en el campo (0,9 ± 0,2 g Si m−2 y−1)13 y asumiendo que la contribución de la esponja de silicio por parte de H. perlevis debe ser proporcional a su stock en pie en la comunidad de esponjas por m2, que es 65.5 ± 21.0%. La reserva permanente de silicio de esponjas no depredadas durante el año se estimó sumando la producción de silicio a la reserva permanente de silicio medida in situ a mediados de junio de 2020 y restando la deposición de silicio. Para comparar los flujos de silicio de esponjas depredadas y no depredadas, las tasas de flujo específicas de la acción se calcularon normalizando la tasa de flujo (ya sea para la producción o la deposición) por la acción de la esponja de silicio. Consulte la Información complementaria 1 para obtener metadatos y cálculos detallados.

El estudio de campo reveló que la abundancia de Hymeniacidon perlevis se mantuvo estable a lo largo del ciclo anual, sin diferencias entre las épocas de muestreo (H = 3.872, df = 3, p = 0.276; Fig. 3a). La abundancia media (± DE) de H. perlevis en el área de estudio fue de 24 ± 17 individuos m−2 (n = 71). En contraste, la biomasa de esponjas cambió a lo largo del ciclo anual (H = 50.313, df = 3, p < 0.001; Fig. 3b). La biomasa de esponjas más alta se registró a mediados de junio de 2020 (270 ± 164 mL de esponja m−2) antes de que comenzara la depredación y la biomasa de esponjas más baja se registró a mediados de noviembre de 2020 (15 ± 11 mL de esponja m−2) después de la depredación. período de depredación. Esto implicó una pérdida de biomasa de esponjas desde mediados de junio hasta mediados de noviembre del 95 ± 1%. Cinco meses después del final de la temporada de depredación (mediados de abril de 2021), la biomasa de esponjas fue de 42 ± 23 mL m-2, y 2 meses después (mediados de junio de 2021), fue de 84 ± 60 mL m-2. Esto sugiere que antes de que comenzara la depredación en junio siguiente, se recuperó 31 ± 5% de la biomasa inicial de H. perlevis (Fig. 3b). La variación asociada (es decir, SD) con la abundancia de esponjas y la biomasa normalizada por m2 se derivó principalmente de su distribución espacial irregular y la variabilidad de tamaño entre individuos (Fig. 3).

Cambios en (a) abundancia y (b) biomasa de la esponja Hymeniacidon perlevis durante un ciclo anual. Se indican diagramas de caja y puntos de datos individuales para cada fecha de muestreo. El número de cuadrantes 1 × 1 analizados en cada fecha de muestreo es n de junio de 2020 = 22, n de noviembre de 2020 = 13, n de abril de 2021 = 15 y n de junio de 2021 = 21. Diferencias significativas entre temporadas de (a) abundancia (individuos m−2) y (b) la biomasa (mL m−2) de la población de esponjas de H. perlevis se indica con letras diferentes según los resultados del análisis de Kruskal-Wallis y las pruebas de Dunn por pares post-hoc. El nudibranquio espongívoro Doris verrucosa estuvo presente desde mediados de junio hasta mediados de noviembre en el área de estudio. Los valores medios (± SD) para la abundancia de esponjas y la biomasa, así como los metadatos, están disponibles en la Información complementaria 1.

Los adultos de D. verrucosa solo estuvieron presentes en el área de estudio desde mediados de junio hasta mediados de noviembre. La abundancia y el tamaño (longitud) de los nudibranquios se midieron durante el pico de población estimado. En los 400 m2 estudiados se registraron un total de 271 individuos de Doris verrucosa, que frecuentemente se encontraban comiendo en grupos sobre una misma esponja (hasta 8 nudibranquios sobre la misma esponja). La abundancia de D. verrucosa promedió 0,7 ± 0,4 individuos m-2, con un máximo de 9 nudibranquios m-2. La longitud del nudibranquio varió de 2 a 8 cm, con una longitud media de 4,4 ± 1,3 cm. Se utilizaron valores de longitud individuales para estimar la biomasa de nudibranquios mediante regresiones entre longitud, volumen y peso húmedo. La regresión lineal entre la longitud y el volumen del nudibranquio fue: Volumen (ml) = − 3,6337 + (2,0761 × longitud (cm)) (n = 36, R2 = 0,64, p < 0,001), y la regresión entre el peso húmedo y el volumen fue: Peso húmedo (g) = 0,9646 + (1,0360 × Volumen (mL)) (n = 36, R2 = 0,82, p < 0,001). El volumen medio de nudibranquios fue de 3,7 ± 2,5 ml m-2 y el peso húmedo fue de 4,5 ± 2,9 g m-2. El volumen de nudibranquio se utilizó para la normalización de la tasa porque facilitó la comparación con las mediciones de campo. Los datos sobre los pesos húmedos de los nudibranquios están disponibles en la Información complementaria 1.

Se determinó el contenido de silicio de H. perlevis por unidad de biomasa durante todo el año y no se encontraron diferencias entre épocas (F = 0,209, df = 3, p = 0,888). Esto indica que el contenido de esqueleto no varía si la esponja ha sido depredada o está regenerando su biomasa después de la depredación. El contenido medio de esqueleto (es decir, sílice biogénica) por peso seco de H. perlevis fue de 20,9 ± 5,6 %.

La producción de silicio de H. perlevis durante la regeneración posterior a la depredación (es decir, de mediados de noviembre a mediados de junio) se estimó combinando el contenido esquelético de la especie y los registros de biomasa de esponja medidos después de la depredación (Tabla 1). La biomasa de H. perlevis aumentó en 27,7 ± 11,8 mL m−2 desde mediados de noviembre hasta mediados de abril, y en 42,0 ± 37,2 mL m−2 desde mediados de abril hasta mediados de junio, que en términos de silicio es 0,3 ± 0,2 y 0,4 ± 0,5 g Si m−2, respectivamente. En conjunto, la producción de silicio de la esponja H. perlevis después de la depredación (es decir, de mediados de noviembre a mediados de junio) fue de 0,7 ± 0,7 g Si m−2.

En campo, los individuos de D. verrucosa consumieron de 0.24 a 1.60 mL de H. perlevis por día. Dicho consumo dio como resultado una tasa de depredación media normalizada de 0,23 ± 0,11 ml de esponja d-1 ml-1 de nudibranquio. Las esponjas incubadas sin depredadores (controles; n = 3) no mostraron cambios en el volumen.

Las tasas de depredación individuales medidas in situ se extrapolaron al hábitat natural usando estimaciones de campo de la abundancia de D. verrucosa (ver arriba). Esto dio como resultado una tasa de depredación total media de 0,84 ± 0,97 ml de esponja d-1 m-2. La gran variación asociada (es decir, la desviación estándar) con la tasa de depredación normalizada por m2 se deriva principalmente de la distribución espacial irregular de los nudibranquios. Extrapolando esta tasa de depredación al período en el que D. verrucosa estuvo alimentándose activamente (153 días, de mediados de junio a mediados de noviembre), la tasa de depredación de H. perlevis por D. verrucosa se estimó en 128,0 ± 148,7 mL esponja m−2 . A este ritmo, la actividad de depredación de D. verrucosa sería responsable del 48 ± 33% de la disminución de la población de esponjas medida durante el período de depredación.

La producción fecal de los nudibranquios se examinó en el laboratorio. La especie D. verrucosa produjo dos tipos de heces al alimentarse de H. perlevis (Fig. 4a, b): gránulos fecales incoloros, desestructurados y cargados de espículas de esponja (Fig. 4c, d), y gránulos fecales coloreados, que en su mayoría carecían de espículas e incluían residuos excretores orgánicos (Fig. 4e, f). La producción fecal promedio fue de 11,6 ± 8,6 mg DW d-1 mL-1 de nudibranquio.

(a) El nudibranquio Doris verrucosa se alimenta de la esponja Hymeniacidon perlevis después de 72 h de incubación en el acuario para evaluar la exportación de silicio a través de las heces del nudibranquio. (b) Ampliación del cuadrante punteado de (a), en el que se reconocen dos tipos de gránulos fecales: gránulos incoloros (izquierda) y coloreados (derecha), estos últimos coloreados con los mismos pigmentos existentes en la esponja comida. ( c, d ) Vista microscópica de gránulos fecales incoloros de D. verrucosa. Las heces incoloras, menos estructuradas que las coloreadas, están cargadas de espículas esponjosas, en su mayoría intactas. En algunos casos (d), las espículas aún tienen la misma organización estructural que en la esponja. ( e, f ) Vista microscópica de gránulos fecales coloreados de D. verrucosa. Las heces coloreadas están más estructuradas que las incoloras y contienen principalmente desechos excretores orgánicos.

El contenido de silicio en las heces de nudibranquio osciló entre 0,10 y 0,18 g Si g-1 DW, y la tasa normalizada de excreción osciló entre 0,3 y 4,3 mg Si d-1 mL-1 de nudibranquio. Paralelamente, se estimó la cantidad de silicio ingerido por cada nudibranquio determinando la cantidad de esponja consumida por nudibranquio y el contenido de silicio de cada esponja examinada. Durante los experimentos de laboratorio, los nudibranquios ingirieron de 0,4 a 4,1 mg de Si d−1 mL−1 de nudibranquio. Al comparar la cantidad de silicio ingerido por cada nudibranquio con la que se encuentra en las heces, alrededor del 97,0 ± 8,7 % del silicio de esponja ingerido se excretó en las heces de los nudibranquios.

Con base en la abundancia de nudibranquios, la tasa de depredación de nudibranquios y el contenido específico de silicio de H. perlevis, se calculó la tasa de deposición de silicio de esponja durante la depredación. Los nudibranquios ingirieron 1,2 ± 1,7 g Si m−2 durante el período en que se alimentaron activamente (153 días, desde mediados de junio hasta mediados de noviembre). Utilizando la proporción de silicona esponjosa excretada en las heces (97,0 ± 8,7 %), la tasa de silicona esponjosa depositada a través de las heces de la población de nudibranquios durante ese período se estimó en 1,2 ± 1,8 g Si m−2.

Para examinar el efecto de la depredación sobre el silicio de las esponjas, se estimaron los flujos de silicio y las existencias de esponjas no depredadas y se compararon con las determinadas para las esponjas depredadas. La producción de silicio en esponjas no depredadas se estimó en 0,3 ± 0,1 g Si m−2 desde mediados de junio hasta mediados de noviembre y 0,7 ± 0,3 g Si m−2 desde mediados de noviembre hasta mediados de junio. En esos mismos períodos, la deposición de silicio en esponjas no depredadas se estimó en 0,2 ± 0,1 y 0,3 ± 0,2 g Si m−2, respectivamente. Al sumar la producción de silicio y restar la deposición de silicio estimada desde mediados de junio hasta mediados de noviembre al stock de silicio medido en junio de 2020, se estimó que el stock de silicio de las esponjas no depredadas era de 2,7 ± 2,3 g Si m−2 en noviembre 2020. Repitiendo el cálculo para el período comprendido entre mediados de noviembre y mediados de junio, el stock de silicio de las esponjas no depredadas se estimó en 3,1 ± 2,4 g Si m−2 en junio de 2021.

Para comparar los flujos de silicio de esponjas depredadas y no depredadas, se calcularon las tasas de flujo específicas de la acción normalizando la tasa de flujo (ya sea producción o deposición) a la correspondiente reserva de silicona de la esponja al comienzo de cada período de estudio. La tasa de deposición de silicio de esponja específica del stock desde mediados de junio de 2020 hasta mediados de noviembre de 2020 (es decir, cuando el nudibranquio dórido espongívoro D. verrucosa estaba presente) fue 5 veces más rápida que la estimada para esponjas no depredadas (Fig. 5) , lo que indica que la depredación de nudibranquios aumenta el transporte de esponja de silicio desde la comunidad viva hasta los sedimentos que se encuentran debajo. Desde mediados de noviembre de 2020 hasta mediados de junio de 2021, la tasa de producción de silicio de esponja específica de stock fue 16 veces más rápida que la estimada para esponjas no depredadas (Fig. 5). Esto indica que las esponjas en regeneración consumen silicio a un ritmo mucho más rápido que las esponjas no dañadas para recuperar su biomasa consumida, movilizando grandes cantidades de silicio. Por lo tanto, en una población de esponjas sujeta a depredación, la deposición de esponja de silicio es el flujo dominante durante la depredación y la producción de esponja de silicio es el flujo dominante durante la recuperación posterior a la depredación (Fig. 5).

Esquema que resume la dinámica de la esponja de silicio (Si) (a) como se pensó anteriormente cuando no se considera la depredación y (b) integrando los efectos de la depredación medidos en este estudio. La temporada de depredación del nudibranquio Doris verrucosa, que se extiende desde mediados de junio hasta mediados de noviembre, se determinó a partir de las observaciones realizadas durante el censo de la fauna bentónica del área de estudio durante las últimas décadas (J. Grall, com. pers.) y este estudio. Las existencias medias (± DE) de silicio esponjoso se indican en g Si m−2 y las tasas de flujo específicas de las existencias son adimensionales (g Si m-2 producidos o depositados durante la temporada considerada: g Si m−2 de la existencia inicial de esponjas). El tamaño de las casillas que representan tanto las acciones como las tasas de flujo específicas de las acciones es proporcional a su valor. Más detalles sobre los cálculos están disponibles en el texto principal y en la Información complementaria 1.

El estudio de la población de esponjas de Hymeniacidon perlevis en el lecho de maerl de Lomergat (Bahía de Brest, Francia) reveló cambios notables en el transcurso de un año. De junio a noviembre, la biomasa de H. perlevis disminuyó drásticamente en un 95 ± 1% (Fig. 3). Ese período coincide con el momento en que el nudibranquio Doris verrucosa está presente y se alimenta de la esponja H. perlevis, su única fuente de alimentación reportada en el área de estudio. Con una tasa de alimentación de 0,23 ± 0,11 ml de esponja d-1 ml-1 de nudibranquio, la especie D. verrucosa es responsable del 48 ± 33 % de la disminución de la biomasa de esponjas. El resto de la biomasa de esponjas perdida podría deberse a la actividad alimentaria de algunos espongívoros facultativos reportados en la Bahía de Brest, como el poliqueto Euphrosine foliosa y el gasterópodo Emarginula fissure38. Puede haber otras causas para esta disminución de la biomasa de H. perlevis, como la enfermedad de la esponja o eventos de mortalidad39, aunque es poco probable que estas causas hayan pasado desapercibidas durante nuestro muestreo periódico.

Durante la temporada de depredación, la deposición de esponjas de silicio en los sedimentos marinos aumenta a medida que los nudibranquios excretan la mayoría de los esqueletos silíceos de las esponjas consumidas en las heces (97,0 %; Fig. 4). Este resultado está de acuerdo con otros estudios sobre espongívoros estrictos como tortugas carey, peces ángel, estrellas de mar y otras especies de nudibranquios, en los que también se ha informado un alto contenido de silicio en esponjas en el tracto digestivo y las heces (68,3–99,9%)18,19. ,26,40. El aumento de la deposición de silicio en esponjas probablemente será más significativo a nivel local en áreas donde están presentes los espongívoros de baja movilidad, como los nudibranquios y las estrellas de mar. La alta deposición de esponja de silicio mejora el papel de las esponjas como sumideros de silicio. Sin embargo, también está la cuestión de si una vez que la esponja de sílice (ópalo) pasa por el tracto digestivo de los depredadores, puede volverse más susceptible a la disolución debido a cambios en el pH o en la actividad proteolítica gástrica41. De ser así, este mecanismo contribuiría a aumentar la disponibilidad de silicio disuelto en aguas demersales, lo que ayudaría a las esponjas a regenerar la biomasa consumida.

Las esponjas suelen recuperar su tejido herido durante el primer mes después del daño, pero cuando el daño es severo, el proceso puede tardar varios meses28,42. En el área de estudio, el número de esponjas no cambió durante el año (Fig. 3a), pero el tamaño individual promedio disminuyó de 11,3 ± 20,3 a 0,7 ± 1,5 mL individuo−1 de junio a noviembre, independientemente de si la disminución fue por depredación de D. verrucosa u otra causa. Después de una disminución tan severa de la biomasa, la población de esponjas recuperó una biomasa total de 69,7 ± 49,0 mL m-2, de los cuales 27,7 ± 11,8 mL m-2 ocurrieron desde mediados de noviembre hasta mediados de abril y 42,0 ± 37,2 mL m-2 desde mediados de -Abril a mediados de junio (Fig. 3b). El mayor crecimiento (regeneración) de esponjas medido en nuestro estudio ocurrió cuando la disponibilidad del alimento principal de las esponjas (pico y nanoplancton, incluidas las bacterias y la materia orgánica disuelta) estaba en su punto más alto, es decir, desde mediados de abril hasta junio, cuando se produjeron floraciones de plancton43. La regeneración de las esponjas contrasta con el crecimiento generalmente lento de estos organismos44. Las tasas de regeneración pueden ser de 2 a 10 veces más rápidas que las tasas de crecimiento42,45 y, en algunos casos, incluso hasta 2900 veces la tasa de crecimiento natural46. Tasas tan altas no solo ocurren durante la regeneración, sino que también se han medido en episodios de alta disponibilidad de alimento en ecosistemas polares y de aguas profundas, en los que se han registrado impresionantes explosiones de población de esponjas47,48,49.

Para regenerar su biomasa dañada, las esponjas deben consumir no solo alimentos para satisfacer sus necesidades energéticas y de crecimiento, sino también silicio disuelto para construir sus esqueletos silíceos a medida que crecen. Inesperadamente, el mayor consumo de silicio se produjo en la época del año en que el silicio disuelto en el agua de mar era mínimo en la bahía de Brest (abril-junio; < 1,5 µM Si), cuando las diatomeas florecen y agotan la disponibilidad de silicio disuelto50. Además, el consumo estimado de silicio esponjoso desde mediados de abril hasta mediados de junio durante la regeneración (0,4 ± 0,5 g Si m−2; Tabla 1) no pudo cumplirse incluso si la concentración de silicio disuelto en el agua de mar hubiera sido de 100–150 µM Si , la concentración a la que H. perlevis alcanza su tasa máxima de consumo de silicio37,51. Esta concentración nunca se ha medido en la Bahía de Brest y solo está disponible en algunas zonas remotas como el Océano Austral y el profundo Océano Pacífico Norte52. En un ejercicio hipotético, si H. perlevis consumiría silicio disuelto a su tasa máxima de consumo de silicio (Vmax = 0,134 ± 0,018 µmol Si h−1 mL−1 esponja)37 desde mediados de abril hasta mediados de junio, el crecimiento de la esponja sería de 31,9 ± 12,1 ml m−2. Esta cifra se calcula a partir de la biomasa medida a mediados de abril e integra el crecimiento diario durante los 61 días hasta mediados de junio (Información complementaria 1). Sin embargo, el crecimiento de esponja medido en el campo en ese período fue de 42,0 ± 37,2 mL m−2 (Cuadro 1). Los mecanismos moleculares y fisiológicos detrás de este alto consumo de silicio son enigmáticos. El transporte de silicio en las esponjas se debe en parte a los transportadores pasivos (acuagliceroporinas), que requieren una alta concentración de silicio disuelto fuera de la esponja para transportar el silicio dentro del tejido de la esponja, donde el silicio continúa su transporte y transformación para la biomineralización silícea del esqueleto de la esponja53. Nuestros resultados sugieren que los mecanismos moleculares, celulares o fisiológicos desconocidos (o una combinación de estos) pueden desbloquearse durante la regeneración para cumplir con los requisitos de silicio durante la regeneración del tejido de esponja. El análisis de la expresión génica (incluida la transcriptómica) de las esponjas en regeneración podría ayudar a determinar los genes implicados en este proceso.

La alta exposición a las olas, las bajas temperaturas y/o la alta disponibilidad de silicio disuelto en el agua de mar se han asociado con la variación estacional en el contenido inorgánico:orgánico de algunas esponjas intermareales y de aguas poco profundas54,55,56, con una variabilidad estacional que no supera el 10%. Nuestro estudio del contenido esquelético de H. perlevis entre junio de 2020 y junio de 2021 no mostró diferencias significativas entre temporadas. Sin embargo, hubo cierta variabilidad entre individuos en el contenido esquelético de H. perlevis que queda por investigar para comprender los factores (p. ej., rasgos individuales, factores ambientales) responsables de la variabilidad esquelética entre individuos de la misma población.

Los cambios en la biomasa de esponjas medidos en este estudio revelaron la importancia de los estudios intraanuales e interanuales para considerar el efecto de la depredación y la dinámica de la población de esponjas en el estudio de la biogeoquímica y la ecología de las esponjas. En el área de estudio, el muestreo realizado en un solo momento para determinar el balance anual de silicio esponjoso incurriría en errores de hasta tres órdenes de magnitud tanto en los flujos como en los stocks de silicio esponjoso, dependiendo de si el muestreo se realizaría en junio o noviembre. por ejemplo, y omitiría los fundentes de esponja de silicio que ocurren principalmente en un período determinado del año. En otras regiones, como el Océano Atlántico Norte y el Océano Austral, las variaciones de biomasa de esponjas del 40% al 80% también se han atribuido a los ciclos de depredación y regeneración durante meses a años17,57. Esto tiene implicaciones para la planificación del monitoreo de esponjas, especialmente en el escenario actual de cambio climático antropogénico, en el que los ecosistemas marinos están cambiando rápidamente y la vida marina se ve afectada. Las poblaciones cercanas al rango límite de la distribución geográfica de la especie o bajo condiciones ambientales cambiantes (p. ej., calentamiento del océano) pueden desestabilizar el equilibrio depredador-presa58,59. Un ejemplo de tal interrupción ha ocurrido en la costa de Alaska, donde un fuerte episodio de reclutamiento del nudibranquio espongívoro Archidoris montereyensis llevó a la desaparición de la especie de esponja Halichondria panicea en un área de 550 metros cuadrados60. Esta pérdida provocó un cambio en la especie dominante en la zona, que ahora es el alga parda Alaria marginata23, provocando cambios en el ciclo biogeoquímico del silicio que aún no se han considerado.

Nuestros resultados indican que la depredación de esponjas no solo modifica la estructura y la dinámica de las comunidades de esponjas, sino también el ciclo biogeoquímico mediado por esponjas. También muestran que la variación intraanual de las poblaciones de esponjas depredadas debe tenerse en cuenta al medir su presupuesto de silicio. De lo contrario, las estimaciones biogeoquímicas desconectadas de la dinámica ecológica pueden generar grandes errores en las estimaciones de la utilización de nutrientes. Nuestros hallazgos revelaron cambios intraanuales sin precedentes en la biomasa de silicio de esponja, que se asociaron con tasas más altas de utilización de silicio de esponja de lo esperado, independientemente de la disponibilidad de silicio disuelto. Este ciclo de depredación-recuperación de esponjas a una tasa anual sugiere un ciclo de nutrientes mejorado y tiene implicaciones importantes para comprender el funcionamiento del ecosistema y el acoplamiento de nutrientes béntico-pelágico.

Los metadatos de este estudio están disponibles en http://hdl.handle.net/10261/277857.

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Los autores agradecen a Thierry Le Bec y Erwan Amice por su ayuda durante el trabajo de campo submarino y por las fotografías de las Figs. 1 y 2a. Los autores también agradecen a Eric Dabas por su apoyo técnico en las instalaciones del acuario del Instituto Europeo de Estudios Marinos y al personal que mantiene la base de datos SOMLIT-Lanvéoc por hacer pública su información sobre la disponibilidad de nutrientes en las aguas del fondo de la Bahía de Brest. También se agradece a Natalia Llopis Monferrer por su ayuda con la obra de arte de la Fig. 5 y sus comentarios sobre una primera versión del manuscrito. Esta investigación fue apoyada por el programa de investigación nacional francés EC2CO (subvención 12735-AO2020) y el proyecto ISblue, escuela de posgrado interdisciplinaria para el planeta azul (ANR-17-EURE-0015), cofinanciado por una subvención del gobierno francés. en el marco del programa "Investissements d'Avenir" (subvención ARISE—Thème 4 Recherche). MLA agradece a la Xunta de Galicia por su beca postdoctoral (IN606B-2019/002), que también apoyó este trabajo.

Instituto de Investigaciones Marinas (IIM), CSIC, C/Eduardo Cabello 6, 36208, Vigo, Spain

María López-Acosta & Fiz F. Pérez

Laboratorio de Ciencias Ambientales Marinas, UMR 6539, Instituto Universitario Europeo del Mar, Technopôle Brest-Iroise, 29280, Plouzané, Francia

María López-Acosta, Morgane Gallinari y Aude Leynaert

Instituto Learning Planet, Universidad de París, 8 bis rue Charles V, 75004, París, Francia

clemencia potel

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Conceptualización y validación: ML A; investigación: MLA, CP, MG; análisis formal: MLA, CP; visualización: MLA, AL; adquisición de fondos, administración y supervisión de proyectos: MLA, FFP, AL; redacción del borrador original: MLA; revisión y edición del manuscrito: todos los autores.

Correspondence to María López-Acosta.

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Reimpresiones y permisos

López-Acosta, M., Potel, C., Gallinari, M. et al. La depredación de nudibranquios aumenta el ciclo del silicio de la esponja. Informe científico 13, 1178 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-27411-y

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Recibido: 17 Agosto 2022

Aceptado: 02 enero 2023

Publicado: 20 enero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-27411-y

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