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May 01, 2023

El parasitismo fúngico en diatomeas altera la formación y bio

Volumen de biología de las comunicaciones

Biología de las comunicaciones volumen 6, Número de artículo: 206 (2023) Citar este artículo

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El fitoplancton forma la base de las redes alimentarias acuáticas y el ciclo de elementos en diversos sistemas acuáticos. Sin embargo, el destino de la materia orgánica derivada del fitoplancton a menudo permanece sin resolver, ya que está controlado por procesos complejos e interrelacionados de remineralización y sedimentación. Aquí investigamos un mecanismo de control raramente considerado sobre el hundimiento de los flujos de materia orgánica: parásitos fúngicos que infectan el fitoplancton. Demostramos que la colonización bacteriana se promueve 3,5 veces en células de fitoplancton infectadas con hongos en comparación con las células no infectadas en un patosistema modelo cultivado (diatomea Synedra, microparásito fúngico Zygophlyctis y bacterias en crecimiento), e incluso ≥17 veces en poblaciones muestreadas en campo (Planktothrix, Synedra y Fragilaria). Los datos adicionales obtenidos con el sistema modelo Synedra-Zygophlyctis revelan que las infecciones fúngicas reducen la formación de agregados. Además, la respiración del carbono es dos veces mayor y las velocidades de sedimentación son entre un 11 % y un 48 % más bajas para agregados de tamaño similar infectados por hongos en comparación con los no infectados. Nuestros datos implican que los parásitos pueden controlar efectivamente el destino de la materia orgánica derivada del fitoplancton en una escala de una sola célula a un solo agregado, lo que podría mejorar la remineralización y reducir la sedimentación en los sistemas costeros y de agua dulce.

El fitoplancton crece rápidamente, renueva su biomasa una vez por semana y deja tras de sí varias gigatoneladas de materia orgánica en descomposición en la columna de agua de la biosfera acuática1,2. La mayor parte de esta materia orgánica en descomposición se remineraliza dentro de la zona eufótica, pero una fracción crítica se exporta a capas más profundas como material particulado que se hunde en diversos sistemas, incluidos los ambientes de agua dulce3,4 y costeros5,6. De este modo, la materia orgánica particulada se transporta a través de la columna de agua hacia los sedimentos, un mecanismo que impulsa el acoplamiento bento-pelágico, es decir, el intercambio de energía, masa y nutrientes entre los hábitats pelágico y bentónico. Por lo tanto, hundir la materia orgánica sustenta la vida por debajo de la zona eufótica7, mientras que, por otro lado, también puede conducir a la expansión de aguas deficientes en oxígeno en todo el mundo en áreas donde el consumo de oxígeno a través de la remineralización de la materia orgánica excede el suministro de oxígeno disponible8,9,10. El destino de la materia orgánica derivada del fitoplancton es, por lo tanto, clave para las redes alimentarias acuáticas y los ciclos biogeoquímicos.

Después de la floración, las células de fitoplancton, junto con los gránulos fecales y otros detritos, pueden coagularse como agregados, lo que se conoce como nieve marina o lacustre, que se hunden rápidamente con velocidades de hasta varios cientos de metros por día11. En este sentido, los agregados que se hunden son vehículos primarios de materia (in)orgánica a profundidad12. La formación, remineralización y sedimentación de agregados se explica comúnmente por procesos físicos y biológicos, estando estos últimos íntimamente ligados al pastoreo de zooplancton, la degradación bacteriana y la lisis viral12,13,14,15,16. Sin embargo, datos recientes sugieren que todavía nos faltan algunos eslabones cruciales en la red de mecanismos de control biológico de los flujos verticales de materia orgánica17. Los hongos acuáticos, por ejemplo, apenas se consideran en este contexto, aunque son abundantes y activos en varios sistemas acuáticos18,19, desde los lagos de alta montaña20 hasta las zonas costeras21 y las profundidades del mar22. Por ejemplo, los miembros de la división de hongos Chytridiomycota, conocidos como quitridios, pueden prosperar como microparásitos en las células de fitoplancton. Estos quitridios están tradicionalmente bien documentados en los lagos23, especialmente durante los eventos de floración cuando la abundancia de huéspedes es alta24,25. Más recientemente, también han ganado una atención cada vez mayor en los sistemas costeros después de ser observados mediante microscopía, por ejemplo, en la región de surgencia altamente productiva frente a Chile26, en el Océano Ártico27,28 y durante la proliferación de algas nocivas en el Mar Mediterráneo29. Utilizando métodos de secuenciación de alto rendimiento, también se ha detectado Chytridiomycota en otras regiones marinas30,31,32,33,34, y la abundancia de Chytridiomycota basada en el ADN se ha correlacionado con floraciones de fitoplancton o clorofila en regiones costeras33,35,36,37, 38. Por lo tanto, los quitridios se encuentran con frecuencia en regiones costeras y de agua dulce, donde comúnmente se asume un fuerte acoplamiento pelágico-bentónico7,39, mientras que en las regiones de mar abierto, su distribución es menos evidente con escasas observaciones hasta el momento40.

Los quitridios parásitos infectan hasta el 1–44 %24 o incluso el 80–100 % de su población huésped específica de fitoplancton41,42,43, incluidas las diatomeas, los dinoflagelados y las cianobacterias. Por lo tanto, alteran la dinámica de las poblaciones de fitoplancton44 y se supone que afectan la remineralización y la sedimentación de la materia orgánica45. En un lago natural, se ha demostrado que el fitoplancton infectado con quitridio se descompone principalmente en las aguas superficiales, mientras que las células no infectadas se asientan en las profundidades41. Además, se ha estimado que entre el 20% y el 25% del carbono derivado fotosintéticamente de la población huésped infectada se canaliza hacia los quitridios parásitos (a través de la derivación fúngica)46 y luego al zooplancton (a través del mycoloop)47. Por lo tanto, se ha propuesto que los quitridios sean una parte integral de las redes alimentarias acuáticas y del ciclo de los elementos23,48. Sin embargo, aún se desconoce su impacto en el destino de la biomasa de fitoplancton en términos de formación de agregados y flujos verticales de materia orgánica.

Las diatomeas, que forman agregados que se hunden rápidamente49,50 y, a menudo, median altas proporciones de la exportación de partículas51,52, son muy susceptibles a las infecciones fúngicas en los sistemas costeros y de agua dulce26,28,44. Por lo tanto, utilizamos uno de los pocos patosistemas modelo de diatomeas-parásitos disponibles (diatomeas de agua dulce Synedra y chytrid Zygophlyctis)53 para investigar el impacto de las infecciones fúngicas en la formación y las características de los agregados de diatomeas que se hunden y los flujos de materia orgánica asociados. Por la presente, consideramos la agregación celular, la densidad de masa, la velocidad de sedimentación, los polímeros pegajosos, la colonización bacteriana y la respiración, parámetros que están íntimamente relacionados con los procesos de remineralización y sedimentación de la materia orgánica. Además, complementamos estas investigaciones basadas en cultivos con análisis de abundancia bacteriana y prevalencia de infecciones en agregados que se formaron a partir de comunidades de fitoplancton muestreadas en el campo. Nuestros resultados demuestran que las epidemias de microparásitos fúngicos deben apreciarse como un mecanismo de control episódicamente impactante en los flujos de materia orgánica en la biosfera acuática.

Los datos obtenidos de la diatomea cultivada Synedra sp. y el patosistema de quitridio Zygophlyctis planktonica se indican como sistema modelo y los datos de las poblaciones muestreadas en el campo como sistemas naturales.

Incubamos cocultivos de diatomeas no infectados e infectados con quitridio; en adelante, tratamiento no infectado e infectado por hongos, respectivamente. Ambos tratamientos de cultivo incluyeron la diatomea pinnada de agua dulce Synedra y bacterias de crecimiento conjunto. El tratamiento infectado designado también incluía el parásito quítrido Zygophlyctis, que desarrolló esporangios asociados con Synedra y zoosporas de vida libre, siendo ambos parte del ciclo de vida de este microparásito fúngico53. Se cultivó un conjunto de ambos tratamientos (cada uno por triplicado) y se tomaron submuestras durante un período de crecimiento de nueve días, para controlar el desarrollo del cultivo (denominado cultivo). Se cultivó un conjunto adicional durante seis días y luego se transfirió a cilindros giratorios para analizar la formación y las características de los agregados (denominados cilindros giratorios). Los símbolos, términos y abreviaturas que se utilizan a continuación se resumen en el Recuadro complementario S1.

Para la enumeración de células, distinguimos células Synedra no infectadas, infectadas tempranamente, infectadas de forma madura, postinfectadas y en descomposición (Fig. 1). Las Synedra no infectadas se reconocieron como células sanas e intactas con autofluorescencia de clorofila. Synedra infectada tempranamente mostró una zoospora enquistada, que creció hasta convertirse en un esporangio maduro (incluidas las zoosporas visibles) en células infectadas de forma madura. Las células de Synedra postinfectadas mostraron restos de paredes celulares quitinosas como un signo de infecciones previas después de la descarga de zoosporas. Las células en descomposición no mostraban autofluorescencia de clorofila y tampoco signos de infecciones previas y, por lo tanto, lo más probable es que no hayan sufrido ninguna infección fúngica46.

a Células de diatomeas sanas no infectadas (no inf). b Diatomea infectada con zoospora enquistada (enquiste, infección temprana), que se convirtió en esporangio ac maduro (mat sp, infección madura) con nuevas zoosporas en su interior. Las zoosporas finalmente se descargan en el agua ambiental, dejando un esporangio transparente vacío (sp vacío, posinfectado) en una célula huésped no viable (d). Se muestran imágenes de campo claro y epifluorescencia (fluorescencia). Los esporangios se muestran en azul (teñidos con Calcofluor White) y los cloroplastos de diatomeas en rojo (autofluorescencia de clorofila). La barra de escala es de 20 µm (se aplica a todos los paneles).

Durante el período de crecimiento de 9 días, la abundancia total de Synedra aumentó de aproximadamente 0,8 × 104 a 3 × 104 células mL−1 (Fig. 2a, b), con tasas de crecimiento similares para las poblaciones de Synedra infectadas y no infectadas durante el crecimiento exponencial (día 0–4, 0,26 ± 0,02 y 0,26 ± 0,02 d−1, respectivamente, P = 0,64, prueba t, N = 3 matraces de incubación, consulte también la Fig. S1 complementaria). En el tratamiento infectado, la prevalencia de la infección (incluidas las células Synedra infectadas tempranamente, maduramente infectadas y posinfectadas) alcanzó el 47 % el día 6 (principalmente células infectadas de forma madura) y se mantuvo en el mismo porcentaje hasta el día 9 (principalmente después de la infección). -células infectadas, Fig. 2b). Los datos de series temporales de clorofila a fueron significativamente diferentes entre cultivos infectados y no infectados (P < 0,0001, modelo mixto lineal generalizado GLMM, F4,16 = 217,63), con contenidos similares de clorofila a en ambos tratamientos durante el día 0–2 (P > 0,05, prueba t, N = 3 matraces), pero un contenido de clorofila a significativamente menor en los cultivos infectados frente a los no infectados durante los días 4–9 (p. ej., día 9: 9,5 ± 1,2 y 30,1 ± 1,7 ng chl a mL−1 , respectivamente, P < 0.001, prueba t, N = 3 matraces, Fig. 2c). Las concentraciones de nutrientes (analizados al final de las incubaciones el día 9) fueron similares en ambos tratamientos de cultivo (NO3− + NO2−: 225 ± 2 y 243 ± 9 µmol L−1, P = 0,07; fósforo reactivo soluble: 31 ± 2 y 34 ± 3 µmol L−1, P = 0,32 y carbono orgánico disuelto: 332 ± 24 y 299 ± 11 µmol L−1 en el tratamiento no infectado e infectado, respectivamente, P = 0,12, prueba t, N = 3 matraces).

Abundancia de diatomeas y prevalencia de infección en el cultivo no infectado (a) e infectado por hongos (b), c clorofila a, así como concentraciones de d TEP y e CSP, monitoreadas durante nueve días. Las barras apiladas a, b muestran los valores medios (altura de la barra) con puntos de datos triplicados (círculos) y desviaciones estándar (barras de error). Los datos en c–e se muestran como puntos de datos únicos, mientras que las líneas conectan los valores medios para puntos de tiempo consecutivos (no se muestran los símbolos para los valores medios). Los valores de p, que se muestran en la esquina superior derecha de cada gráfico, indican diferencias estadísticamente significativas entre toda la serie temporal de cada parámetro en ambos tratamientos (GLMM). Las diferencias estadísticamente significativas entre tratamientos en puntos de tiempo únicos se indican con asteriscos (*P < 0,05, ***P < 0,001). a–e N = 3 matraces de incubación. c–e Los elementos azules y rojos representan datos de los cultivos infectados y no infectados, respectivamente. Partículas transparentes de exopolímero TEP, partículas teñibles con azul de Coomassie CSP, XG equ. Equivalentes de goma xantana, BSA equ. Equivalentes de albúmina de suero bovino.

Las partículas transparentes de exopolímero (TEP) y las partículas teñibles con azul de Coomassie (CSP) se determinaron microscópica y espectrofotométricamente54,55,56. Las concentraciones de TEP analizadas fotométricamente aumentaron hasta el día 6 y luego disminuyeron en ambos tratamientos (rango: 0,07–0,75 µg XG equ. mL−1, Fig. 2d). Sin embargo, el desarrollo dependiente del tiempo de las concentraciones de TEP fue significativamente diferente entre los tratamientos (P = 0,005, GLMM, F4,16 = 5,618). Las concentraciones de TEP fueron significativamente más altas (P < 0,001) el día 2, pero significativamente más bajas el día 9 (P = 0,04, comparación por pares) en el tratamiento infectado en comparación con el tratamiento no infectado. En los demás días de muestreo no se detectaron diferencias significativas entre ambos tratamientos (P > 0.22). Al igual que las concentraciones de TEP, las concentraciones de CSP aumentaron hasta el día 6 y luego disminuyeron (rango: 0,07–0,39 µg BSA equ. mL−1, Fig. 2e), pero no se detectaron diferencias estadísticamente significativas entre tratamientos (P = 0,34 para GLMM, F4 ,16 = 1,2145 y P > 0,09 para la comparación por pares entre días de muestreo individuales). Los números de TEP y CSP derivados de la microscopía fueron muy variables, con un rango de 119 a 3672 TEP mL−1 (dTEP = 2–4 µm, A = 3–12 µm2) y de 966 a 21,196 CSP mL−1 (dCSP = 3– 6 µm, A = 9–32 µm2) en ambos tratamientos de cultivo (los rangos representan valores medios durante los días 0–9, los datos se enumeran en Datos complementarios 6). No se detectaron diferencias estadísticamente significativas en los tamaños y áreas de TEP y CSP entre tratamientos (P > 0.13).

Usando microscopía de fluorescencia, enumeramos (i) bacterias de vida libre, así como bacterias asociadas a diatomeas en función de su asociación con (ii) no infectadas, (iii) infectadas tempranamente, (iv) infectadas de forma madura, (v) post -infectadas, y (vi) células de Synedra en descomposición. En el día 9, la abundancia de bacterias asociadas a diatomeas fue más baja junto con células Synedra no infectadas (6,5 ± 4,2 bacterias diatomeas-1) y aumentó con el aumento de la etapa de infección, desde infección temprana hasta infección madura, post-infectada. y células Synedra en descomposición (9,9 ± 10,5, 9,6 ± 7,2, 16,1 ± 12,0 y 24,2 ± 13,7 bacterias diatomeas-1, respectivamente, Fig. 3a). El mismo estadio celular de Synedra fue colonizado por menos bacterias en el cultivo no infectado que en el cultivo infectado (3,1 ± 2,2 y 6,5 ± 4,2 bacterias por célula Synedra no infectada, respectivamente, y 17,8 ± 15,3 y 24,2 ± 13,7 bacterias por célula). célula de Synedra en descomposición, respectivamente). En consecuencia, las bacterias asociadas a las diatomeas fueron en total 3 veces más abundantes en el cultivo infectado (Fig. 3b). La abundancia de bacterias de vida libre aumentó con el tiempo, alcanzando abundancias significativamente mayores el día 4 (P = 0,0004) y el día 6 (P = 0,0001) en el cultivo infectado. Sin embargo, el día 9, la abundancia de bacterias de vida libre fue similar en ambos tratamientos (P = 0,59, prueba t, N = 3 matraces de incubación, Fig. 3c).

Se muestran abundancias de bacterias asociadas a diatomeas por célula Synedra individual (a) y por volumen de cultivo (b) el día 9. Las bacterias se agruparon en función de su asociación con células Synedra individuales de diferentes etapas de infección. Las letras a-d en (a) denotan grupos significativamente diferentes (Kruskal-Wallis, P <0.05, N = número de células Synedra analizadas). Los datos se muestran como puntos de datos únicos (círculos rellenos de blanco), los percentiles 25, 50 y 75 (cuadros grises), valores medios (círculos rellenos de azul y rojo) y curvas de distribución (suavizado de kernel). Los datos de los días de muestreo anteriores 0 a 6 se enumeran en Datos complementarios 2. Las barras apiladas en b representan réplicas de muestras individuales. c Abundancia de bacterias de vida libre. Los puntos de datos únicos se trazan como círculos y líneas que conectan los valores medios a lo largo del tiempo (no se muestran los símbolos de los valores medios). Los datos de series temporales de abundancia de bacterias de vida libre fueron significativamente diferentes entre ambos tratamientos (P = 0,012, GLMM, F4,16 = 4,591). Los elementos azules y rojos representan datos de cultivos no infectados e infectados por hongos, respectivamente. Las diferencias estadísticamente significativas en puntos de tiempo únicos se indican con asteriscos (***P < 0,001). b, c N = 3 matraces de incubación.

La formación de agregados se redujo sustancialmente en presencia del parásito fúngico, es decir, los agregados fueron menos abundantes y más pequeños en los tratamientos de Synedra infectados por hongos frente a los no infectados (Fig. 4a-d). En detalle, durante las 12 h iniciales de formación de agregados, los agregados pequeños (d = 0,4–1,3 mm) fueron 38 ± 14 veces menos abundantes (rango: 20–58 veces, # L−1) y comprendieron 46 ± 24- veces menos volumen acumulado acumulado (rango: 13–78 veces, mm3 L−1, N = 5 puntos de tiempo) en el tratamiento con Synedra infectado por hongos. A partir de entonces, también se volvieron abundantes los agregados grandes (>1,3–5,6 mm), y ambas clases de tamaño (d = 0,4–1,3 mm y >1,3–5,6 mm) fueron 6 ± 4 veces menos abundantes (rango: 2–14 veces) y comprendía 9 ± 7 veces menos volumen agregado acumulado (rango: 3–25 veces, N = 10 puntos de tiempo) durante las infecciones fúngicas. Los agregados dentro del contenedor de tamaño más pequeño (d = 0,35–0,46 mm) fueron los más abundantes (hasta 80 y 26 agregados L-1 en el tratamiento no infectado e infectado con hongos, respectivamente, Fig. 4e, f), mientras que los agregados grandes (d = 2,2–3,8 mm) representó la mayor parte del volumen agregado acumulado (hasta 20 y 2 mm3 L−1 en los tratamientos no infectados e infectados por hongos, respectivamente, Fig. 4g, h).

a, b Espectros de tamaño de los agregados durante las primeras 30 h de rotación del cilindro. Los espectros de tamaño muestran el número de agregados por volumen de agua normalizado al ancho de cada contenedor de tamaño. Se usó la transformación logarítmica para visualizar el amplio rango de espectro de tamaño. Los valores de -1,0 indican que no había agregados en el intervalo de tamaño respectivo (es decir, log10(0) se estableció en -1,0). Pequeños puntos negros marcan los puntos de tiempo muestreados y los contenedores de tamaño. c, d Imágenes ejemplares de partículas registradas después de 30 h. e–h Se muestran los espectros de volumen y concentración de agregados para recipientes de diferentes tamaños para los agregados fotografiados después de 6 h y 30 h. El diámetro representa el diámetro circular equivalente (ECD). Los datos en e–h se muestran como puntos de datos únicos (triplicados) y las líneas conectan los valores medios para puntos de tiempo consecutivos (los símbolos de los valores medios no se muestran, pero las barras de error representan las desviaciones estándar). Los círculos vacíos y llenos muestran datos después de 6 y 30 h. La configuración de imágenes se muestra en la figura complementaria S2. La Fig. S3 complementaria muestra agregados ejemplares fotografiados después del muestreo y el estado de agregación después de 45 h en el tratamiento infectado.

Tomamos muestras de agregados individuales de los cilindros giratorios para analizar sus propiedades biofísicas. Esos agregados tenían un tamaño similar, con diámetros medios de 2,4 ± 1,3 mm para los agregados no infectados y de 2,4 ± 1,0 mm para los agregados infectados (P = 0,93, prueba t, Tabla 1). Las bacterias fueron 5 veces más abundantes en agregados infectados con hongos que en agregados no infectados (12,3 ± 0,8 × 104 y 2,7 ​​± 0,5 × 104 bacterias agg−1, P < 0,0001, prueba t, Fig. 5a) debido a dos aspectos. En primer lugar, la abundancia de bacterias asociadas a diatomeas fue más baja en Synedra no infectada y aumentó consecutivamente en Synedra infectada tempranamente, infectada de forma madura, postinfectada y en descomposición (0.8–18.8 bacterias diatomea-1, Fig. 5b). Y en segundo lugar, las células infectadas por hongos se enriquecieron 1,7 veces dentro de los agregados en comparación con el agua ambiental (71 ± 3% y 42 ± 3% de prevalencia de infección, respectivamente, P <0,0001, prueba t, Fig. 5c). Este enriquecimiento se debió principalmente a las células posinfectadas, que eran 2,6 veces más abundantes dentro de los agregados en comparación con el agua ambiental (51 ± 6 % y 19 ± 3 % de abundancia relativa, P < 0,0001, prueba t, Fig. 5d).

Abundancias bacterianas en agregados completos (a) y células Synedra individuales (b), prevalencia de infección (c) y abundancias relativas de diferentes tipos de células Synedra dentro de los agregados y en el agua ambiental (d). Las bacterias en a se agruparon en función de su asociación con tipos de células Synedra individuales dentro de agregados individuales. Las letras a–e en b denotan grupos significativamente diferentes (Kruskal–Wallis, P < 0.05). N indica el número de células analizadas. Los datos en b se muestran como puntos de datos únicos (círculos blancos), los percentiles 25, 50 y 75 (cuadros grises), valores medios (círculos rellenos de azul y rojo) y curvas de distribución (suavizado de kernel). Las barras apiladas en a, d representan réplicas individuales. Densidad de masa (e), velocidades de sedimentación (f) y tasas de respiración (g, h) de agregados individuales. f Las velocidades de sedimentación se correlacionaron positivamente con el diámetro del agregado. Las curvas ajustadas (función de potencia) fueron significativamente diferentes entre ambos tratamientos (P = 0,04). Los elementos azules y rojos representan datos de los agregados no infectados e infectados por hongos, respectivamente. g Las tasas de respiración expresadas como nmol de O2 por µmol de agregado-POC × h definen el consumo de oxígeno por mol de agregado-POC y hora. Tasas de 0,1 d-1 indican que se respiró el 10 % del POC agregado por día. h Tasas de respiración por metro asentado, estimadas para áridos de distinto tamaño. Tasas de 0,1 % m−1 indican que se respiró 0,1 % del agregado-POC por metro sedimentado. Los datos en c, e, g se muestran como puntos de datos únicos (círculos blancos), los percentiles 25, 50 y 75 (cuadros blancos) y valores medios (círculos negros).

La densidad de masa ρs-agg de los agregados, es decir, la densidad del material particulado en los agregados hidratados (también denominada densidad hidratada sólida)57, fue significativamente mayor para los agregados no infectados que para los agregados infectados (1,284 ± 0,003 y 1,258 ± 0,004 g). cm−3, respectivamente, P < 0.0001, prueba t, Fig. 5e, Tabla 1). De manera similar, las densidades de masa de las células individuales ρs fueron significativamente más altas para las células Synedra no infectadas que para las células Synedra infectadas (1,269 ± 0,001 y 1,251 ± 0,004 g cm−3, respectivamente, P = 0,002, prueba t, Tabla 1) . Las densidades en exceso, definidas como las densidades de masa de los agregados en exceso en relación con el agua ambiental, también fueron significativamente más altas para los agregados no infectados en comparación con los agregados infectados por hongos (0,8 ± 0,3 y 0,6 ± 0,1 mg cm-3, prueba de Welch). , P = 0.009, consulte la figura complementaria S4a para el ajuste de la curva de tamaño ~ exceso de densidad). Las velocidades de sedimentación oscilaron entre 52 y 534 md−1 y aumentaron con el aumento del tamaño de los agregados. El ajuste de la curva tamaño~velocidad de sedimentación (función de potencia utilizada por 58) fue significativamente diferente entre los agregados infectados y no infectados (P = 0,04, prueba F que compara el ajuste de la curva, F1,22 = 3,651, Fig. 5f). La dimensión fractal D3, que describe la geometría fractal de los agregados, fue significativamente más baja para los agregados no infectados que para los agregados infectados por hongos (2,37 ± 0,30 y 2,64 ± 0,24, P = 0,005, Tabla 1), lo que indica un tamaño más compacto, menos estructura porosa de los agregados infectados (consulte la Fig. S4b complementaria para ver el ajuste de la curva utilizado para derivar D3). Esta indicación, sin embargo, no fue confirmada por porosidades similares de agregados no infectados e infectados (Tabla 1) y velocidades de sedimentación más rápidas para agregados no infectados versus infectados (Fig. 5f). Los contenidos de carbono fueron similares para ambos tipos de agregados de tamaños similares (6,7 ± 2,8 y 8,0 ± 5,3 µg POC agg−1, P = 0,52, prueba t), pero las tasas de respiración específicas de carbono fueron en promedio 2 veces más altas para los hongos. agregados infectados en comparación con agregados no infectados (0,16 ± 0,08 y 0,34 ± 0,08 d−1, P = 0,0002, prueba t, Fig. 5g). Estas tasas de respiración son altas en comparación con las tasas medidas previamente de agregados formados en laboratorio y muestreados en el campo (rango aproximado: 0,06–0,13 d−1)6,57,59,60,61,62,63. Debido a las velocidades de asentamiento más lentas y las tasas de respiración más altas, se estimó que los agregados infectados respiran 2,4 a 3,7 veces más carbono por metro sedimentado que los agregados no infectados (rango de diámetro: 1 a 5 mm, Fig. 5h).

Tomamos muestras de una comunidad de fitoplancton natural en un lago templado (lago Stechlin), que comprendía principalmente cianobacterias filamentosas (Planktothrix, 398 ± 74 filamentos mL−1 y Aphanizomenon/Pseudanabaena, combinados 443 ± 11 filamentos mL−1) y diatomeas (Synedra 280 ± 63 células mL−1 y Stephanodiscus/Fragilaria, combinadas 1382 ± 345 células mL−1). Las infecciones por quitridio fueron más altas en las células de Planktothrix, Synedra y Fragilaria y, por lo tanto, inspeccionamos estos taxones con más detalle (~2 % de prevalencia de infección durante nuestro muestreo, mientras que prevalencias de hasta el 44 % en Synedra y Fragilaria se observaron previamente en el estudio). misma ubicación) 24. La abundancia de bacterias fue ≥17 veces mayor en las células infectadas que en las células no infectadas (Planktothrix 0,1 ± 1,2 y 13,4 ± 14,8 bacterias 100 µm-filament−1, Synedra: 0,9 ± 2,2 y 17,5 ± 20,9 bacterias diatomeas−1 y Fragilaria : 0,5 ± 1,5 y 8,8 ± 6,3 bacterias diatomeas−1, respectivamente, Fig. 6a). Para Planktothrix y Fragilaria, las células infectadas por hongos fueron relativamente más abundantes en los agregados que en el agua ambiente (Planktothrix: 3,4 ± 2,7 % y 0,2 ± 0,4 % de prevalencia de infección, P < 0,001, prueba t, N = 30 y 29, respectivamente y Fragilaria: 2,1 ± 1,6 % y 0,5 ± 1,3 %, P < 0,001, prueba t, N = 30 y 29, respectivamente, Fig. 6b). Por el contrario, las abundancias relativas de células Synedra infectadas fueron similares tanto en los agregados como en el agua ambiental (2,6 ± 3,1 % y 2,7 ​​± 3,5 % de prevalencia, P = 0,47, prueba t, N = 30 y 29, respectivamente).

a Abundancia de bacterias en células de fitoplancton no infectadas e infectadas por hongos. Los números de bacterias asociadas se dan por longitud de filamento de 100 µm (Planktothrix) o por célula de diatomeas (Synedra y Fragilaria). b Prevalencia de infección en el agua ambiente y agregados, después de la agregación celular en cilindros rotatorios. N indica el número de células analizadas a o el número de agregados y muestras de agua ambiental b. Los datos se muestran como puntos de datos únicos (círculos blancos), los percentiles 25, 50 y 75 (cuadros grises), valores medios (círculos azules y rojos) y curvas de distribución (suavizado de kernel).

Comprender el flujo descendente de materia orgánica particulada marca una frontera de larga data en la ciencia acuática, mientras que en las últimas dos décadas, la consideración de los múltiples mecanismos que controlan esos flujos se ha expandido sustancialmente14,64,65,66,67. Sugerimos que las epidemias de microparásitos eucarióticos, como los hongos parásitos aquí estudiados, deben considerarse como un mecanismo biológico adicional que puede atenuar los flujos verticales de materia orgánica, además de la degradación bacteriana, la lisis viral y el pastoreo de zooplancton comúnmente considerados64,68. 69. Nos basamos en esta sugerencia en la siguiente discusión. Nuestros datos, sin embargo, se derivan principalmente de un sistema modelo y del entorno de agua dulce. Por lo tanto, alentamos futuros estudios sobre parásitos eucariotas en diversos sistemas acuáticos para descubrir todo su potencial para modular los flujos de materia orgánica que se hunden. Además, las infecciones parasitarias inducen efectos en cascada sobre la composición de la comunidad de fitoplancton70, la producción de zooplancton71,72 y el reciclaje de carbono46, todos los cuales se sabe que alteran los flujos de masa vertical6,50,73,74,75,76,77. El impacto ponderado de las epidemias de parásitos en los flujos de materia orgánica que se hunden probablemente varíe en múltiples redes de plancton, variaciones que apenas estamos comenzando a desentrañar.

La biomasa fotosintética de la población huésped de diatomeas disminuyó sustancialmente durante las infecciones fúngicas, como lo implica una clorofila a hasta 3 veces menor con una prevalencia de infección del 47% en comparación con el cultivo no infectado (Fig. 2c). Hasta la fecha no se ha cuantificado si esta disminución de la clorofila resulta en una disminución real de la actividad fotosintética, pero en las algas marinas, se demostró que las infecciones por quitridio reducen la eficiencia fotosintética78. La reducción de los pigmentos fotosintéticos también puede reducir la biomasa fotosintética que podría exportarse a la profundidad. Las abundancias bacterianas, especialmente las de bacterias asociadas al fitoplancton, se promovieron hasta 3 veces en las células Synedra cultivadas durante las infecciones fúngicas (Fig. 3a, b) en línea con estudios de laboratorio previos46,71,79,80. Aquí confirmamos este patrón también para las poblaciones muestreadas en el campo, que demostraron un aumento aún mayor, al menos un orden de magnitud, en la colonización bacteriana en células de fitoplancton infectadas con hongos frente a las no infectadas (Fig. 6a). Esta observación puede explicarse por las interacciones fitoplancton-bacteria que son más esenciales para el crecimiento celular en condiciones de agotamiento de nutrientes en la naturaleza, a diferencia de las condiciones de repleción de nutrientes en el cultivo. La colonización bacteriana en el fitoplancton infectado posiblemente fue promovida por la quimiotaxis bacteriana, ya que las bacterias suelen ser atraídas por las células de fitoplancton que se descomponen y pierden nutrientes81,82,83. Además, las células sanas de diatomeas pueden repeler activamente las bacterias oportunistas a través de la señalización química84, una capacidad que las células huésped infectadas por hongos podrían haber perdido y, en consecuencia, se han visto superadas por bacterias en nuestras incubaciones.

Las infecciones parasitarias redujeron sustancialmente la formación de agregados de diatomeas que se hunden. Por ejemplo, los agregados de más de 0,5 mm, que pueden dominar el flujo descendente en los sistemas naturales85,86, alcanzaron abundancias de 5 L−1 después de 6 h en ausencia de hongos parásitos, mientras que se necesitaron 12 h para alcanzar abundancias comparables cuando los parásitos estaban ausentes. presentes (Fig. 4). La formación de agregados en cilindros giratorios generalmente depende de las concentraciones celulares y la pegajosidad de célula a célula12,13. En nuestras incubaciones de cultivo, las concentraciones de células fueron similares en ambos tratamientos (~5000 Synedra L-1, similar a las floraciones de Synedra87), pero la pegajosidad, es decir, la probabilidad de que dos células se coagulen al encontrarse, se redujo presumiblemente durante las infecciones fúngicas. La adhesividad de las células y partículas puede incrementarse por la presencia de exopolímeros como TEP y CSP, que se clasifican ampliamente como polisacáridos ácidos y aminoácidos alcalinos, respectivamente88,89. Las concentraciones de TEP mostraron dinámicas significativamente diferentes a lo largo del tiempo en nuestro cultivo Synedra no infectado versus infectado (Fig. 2d). Sin embargo, las diferencias en las concentraciones absolutas de TEP en cada día de muestreo fueron menores, y suponemos que las infecciones fúngicas cambiaron la composición molecular en lugar de la concentración de TEP. Las concentraciones de CSP fueron similares en ambos tratamientos de cultivo, lo que respalda las sugerencias anteriores de que CSP participa menos en la formación de agregados que TEP90.

Curiosamente, las células infectadas se agregaron preferentemente sobre las células no infectadas en la población infectada por hongos y, sin embargo, la agregación general se redujo en comparación con las poblaciones no infectadas. Para explicar esta observación, consideramos la pegajosidad mecánica y química91. Con respecto a la adherencia mecánica, el desarrollo de esporangios fúngicos en el exterior de las células Synedra infectadas aumentó el tamaño efectivo de las células, lo que potencialmente aumentó la tasa de encuentro entre partículas y el enredo de las células (consulte la figura complementaria S5 para obtener una ilustración). Con respecto a la pegajosidad química, es posible que debamos distinguir entre polímeros asociados a células y polímeros suspendidos libremente, como se mostró recientemente para las diatomeas92. Sugerimos que las infecciones fúngicas cambiaron los polisacáridos hacia (1) menos polímeros suspendidos libremente, lo que redujo la agregación general, pero (2) más polímeros adhesivos en la superficie celular de las células Synedra infectadas, lo que mejoró su pegajosidad de célula a célula. De hecho, el crecimiento más rápido observado de las poblaciones bacterianas en los tratamientos infectados (Fig. 3) indica una modificación en el depósito de carbono orgánico durante las infecciones fúngicas, como se mostró anteriormente79. Además, se sabe que las actividades bacterianas, que se ven afectadas por las infecciones fúngicas46, promueven o inhiben la formación de agregados93,94. Por lo tanto, planteamos la hipótesis de que los polímeros suspendidos libremente fueron degradados de manera más efectiva por las bacterias de vida libre durante las infecciones fúngicas, mientras que los polímeros asociados a las células se acumularon en la superficie de las diatomeas post-infectadas. Para probar esta hipótesis, recomendamos investigar la composición molecular y la adherencia de los polímeros asociados a células y suspendidos libremente durante las infecciones parasitarias.

Las células Synedra en cultivo, así como las muestras de campo de Planktothrix y Fragilaria, se agregaron preferentemente cuando se infectaron en comparación con sus contrapartes no infectadas. Por el contrario, las células Synedra infectadas muestreadas en el campo no mostraron tal agregación preferencial ya que las células infectadas y no infectadas se distribuyeron proporcionalmente por igual en los agregados y el agua ambiental. Nuestro aislado de células Synedra se originó en un lago diferente (Lago Haussee) que las células muestreadas en el campo (Lago Stechlin), y sus morfologías eran diferentes (p. ej., las células muestreadas en el campo eran aproximadamente 4 veces más largas que el aislado celular). Los diferentes patrones de agregación entre Synedra cultivada y muestreada en el campo pueden haber resultado de diferencias específicas de género (que involucran interacciones de bacterias específicas de diatomeas) o incluso diferencias específicas de cepa, como se sabe de las infecciones virales en el fitoplancton95. Además, en cultivo, las células Synedra postinfectadas mostraron un mayor potencial de agregación que las células infectadas tempranamente y maduramente (Fig. 5). Por lo tanto, la etapa de infección es crucial al examinar la dinámica de agregación. En las poblaciones muestreadas en campo, no diferenciamos entre diferentes etapas de infección (las células se clasificaron únicamente como no infectadas o infectadas), pero considerando la baja prevalencia de infección, sugerimos que la población de Synedra muestreada en campo se encontraba en una etapa epidémica temprana. principalmente con células infectadas tempranamente.

El desarrollo de esporangios en el exterior de la célula huésped amplió el biovolumen de las células de diatomeas en un 16 ± 5 % (N = 20 células, Tabla 1) con material mayoritariamente orgánico con, según valores de la literatura, una densidad bastante baja (citoplasma: 1,10 g cm−3, quitina: 1,425 g cm−3) frente a frustulas silíceas (1,82 g cm−3)96,97. La menor densidad de masa de las células y los agregados de Synedra infectados en comparación con las células y los agregados no infectados puede explicarse aún más por la mayor cantidad de polímeros asociados a las células (como TEP), menos células por agregado o frustulas de sílice más delgadas, ya que se sabe que las bacterias se disuelven. sílice98. Siguiendo la ley de Stokes (Ec. 5), las densidades de masa más bajas dan como resultado una sedimentación más lenta, lo que fue confirmado por dos líneas de evidencia en nuestro conjunto de datos. En primer lugar, según la regresión tamaño-velocidad de sedimentación (Fig. 5f), estimamos que los agregados infectados (prevalencia del 71%, d = 1–5 mm) se hundieron entre un 11% y un 48% más lento que los agregados no infectados. Y en segundo lugar, las densidades de masa más bajas medidas aquí (medidas en un gradiente de densidad) y las densidades en exceso más bajas (Ec. 4) de los agregados infectados frente a los no infectados darían como resultado aprox. Velocidades de sedimentación un 30% más lentas de los agregados infectados (siguiendo la ley de Stokes), similar a la regresión tamaño-velocidad de sedimentación. Por lo tanto, concluimos que los esporangios asociados al huésped aumentaron el tamaño celular de las células de diatomeas pero redujeron su masa por volumen (g cm-3), lo que ralentizó su asentamiento. La formación reducida de agregados y, por lo tanto, los agregados más pequeños durante las epidemias de hongos pueden tener un impacto aún mayor en las velocidades de hundimiento. Por ejemplo, los diámetros máximos de los agregados fueron de 1 mm en el tratamiento no infectado, pero solo de 0,5 mm en el tratamiento infectado después de 6 h de formación de agregados. Tal disminución de 2 veces en el diámetro del agregado condujo a velocidades de hundimiento 3 veces más lentas (según la regresión tamaño-velocidad de sedimentación en la Fig. 5f).

Los agregados que comprendían un 71 % de células infectadas por hongos respiraron el doble de su contenido de carbono por día en comparación con los agregados no infectados con un tamaño y contenido de POC similares (Fig. 5g). Suponemos que esas tasas de respiración más altas se debieron al aumento mencionado anteriormente en la abundancia de bacterias durante las infecciones fúngicas y debido a la respiración de los hongos parásitos. Los hongos quítridos crecen como esporangios asociados al huésped, que después de la maduración descargan zoosporas que nadan libremente para buscar un nuevo huésped. Especialmente, se espera que esas zoosporas tengan una alta demanda de oxígeno, ya que son ricas en esteroles y ácidos grasos99,100 para respaldar su comportamiento intensivo de natación y búsqueda. Teniendo en cuenta las tasas de respiración de carbono determinadas aquí y las velocidades de sedimentación (Fig. 5h), estimamos aproximadamente que los agregados infectados (d = 1 mm) habrían perdido el 37% y los agregados no infectados solo el 12% (es decir, 3 veces menos) de su contenido de carbono inicial después de asentarse 50 m, lo que indica una reducción sustancial en las eficiencias de exportación debido a las infecciones fúngicas.

En conjunto, nuestras incubaciones revelaron que las infecciones fúngicas redujeron el contenido de clorofila, la densidad de masa celular, la agregación celular, el tamaño de los agregados y la velocidad de sedimentación, pero aumentaron la colonización bacteriana y la respiración de carbono en una escala de una sola célula a un solo agregado (Fig. 7) . Como resultado, se puede esperar que las infecciones fúngicas cambien los flujos de materia orgánica hacia una menor sedimentación y una mayor remineralización a través de varios mecanismos, con implicaciones para el acoplamiento bento-pelágico en todo el ecosistema. Dado que los parásitos fúngicos están muy extendidos en los sistemas acuáticos de diferentes zonas climáticas a nivel mundial27,28,29,44, incluidas las regiones productivas de afloramiento26, los cultivos masivos comerciales101 y las áreas afectadas por la proliferación de algas nocivas29, sus epidemias tienen el potencial de disminuir la fuerza y ​​la eficiencia de flujos verticales de materia orgánica en ambientes acuáticos naturales y artificiales.

El texto azul y rojo y las flechas indican el aumento y la disminución inducidos por hongos de cada propiedad, respectivamente. Las células de diatomeas a y los agregados b se ilustran en gris claro, la clorofila de diatomeas en verde, los esporangios de hongos y las zoosporas en naranja y las bacterias en gris oscuro.

El patosistema modelo comprendía el hospedador de diatomeas pennadas Synedra sp. Ehrenberg, 1830 (también denominada Ulnaria102, cepa HS-SYN2, l = 87,6 ± 4,1, w = 3,3 ± 0,5 y h = 5,0 ± 0,8 µm, N = 50 células) y el parásito quítrido Zygophlyctis planktonicum (cepa SVdW- SYN-CHY1), incluidos esporangios asociados al huésped (7,5 ± 0,8 µm, N = 20) y zoosporas (d = 3 µm, medidas en53) aisladas de lagos en el norte de Alemania53. Las bacterias se coaislaron con la diatomea y el quítrido y se mantuvieron en cocultivo en un medio repleto de nutrientes durante varios meses, lo que probablemente seleccionó taxones copiotróficos46. Las infecciones quítridas en el hospedador de diatomeas fueron iniciadas por zoosporas que nadaban libremente, que se adhirieron a una célula hospedadora, se enquistaron y se convirtieron en esporangios epibióticos mientras penetraban y digerían el interior del hospedador a través de un sistema rizoide53. Dentro del (zoo-)esporangio, se formó la próxima generación de zoosporas y finalmente se liberó a través de la ruptura del esporangio. Un ciclo de infección tomó de 1 a 2 días. Cada infección era letal y prohibía la reproducción posterior del huésped.

Los cultivos por lotes se cultivaron en medio CHU-10 (Tabla complementaria S1) a temperatura constante (17 ° C). El régimen de luz fue de 16:8 h, proporcionando 40 µE s−1m−2 durante la fase de luz de 16 h. Synedra se cultivó como 12 × 650 mL en matraces Erlenmeyer de 1 L hasta alcanzar ca. 7500 células mL−1. La mitad de esos frascos (6 × 650 ml) se inocularon posteriormente con un cocultivo de Synedra-Zygophlyctis (40 ml con una prevalencia aproximada del 98 %), incluidos esporangios fúngicos maduros, que se proyectó que descargarían nuevas zoosporas en las próximas horas (infectados). tratamiento). La prevalencia de infección resultante fue del 9 % en el tratamiento infectado el día 0. Los otros 6 frascos de 650 ml permanecieron sin Zygophlyctis (tratamiento no infectado). Para monitorear el desarrollo del cultivo a lo largo del tiempo, se cultivaron y submuestrearon 6 × 650 ml (tres por tratamiento) durante nueve días (consulte las características del cultivo). Los 6 × 650 mL restantes (tres por tratamiento) se cultivaron durante seis días y posteriormente se transfirieron a cilindros rotatorios para seguir la formación de agregados (ver formación y caracterización de agregados hundidos). Los matraces Erlenmeyer se agitaron suavemente con la mano una vez al día para la resuspensión celular y la mezcla con agua.

Se tomaron submuestras de cultivos de diatomeas no infectados e infectados por hongos (por triplicado) después de 0, 2, 4, 6 y 9 días. El medio CHU-10 sirvió como blanco para todos los análisis.

Para los análisis de clorofila a y nutrientes, se transfirieron 3 mL a tubos Falcon de 15 mL y se centrifugaron a 3000 rpm durante 20 min a 4 °C. El sobrenadante se eliminó suavemente y el sedimento restante se extrajo en acetona al 90 %, se congeló a -20 °C y se analizó después de un mes con un fluorómetro (436/680 nm, Hitachi Fluorescence Spectrometer F-7000). Las concentraciones de clorofila a fueron calculadas y corregidas por feopigmentos, medidas después de la acidificación103. La calibración se realizó con un estándar de clorofila a (Anacystis nidulans, Sigma C6144, 0.3–300 ng mL−1, precisión ±1%). Las concentraciones de nitrato/nitrito y fósforo reactivo soluble se determinaron a partir de agua filtrada a 0,45 µm mediante análisis de inyección de flujo (FIA) y detección espectrométrica (ISO-13395-D28 e ISO/DIS-15681-2, respectivamente). Las concentraciones de carbono orgánico disuelto (DOC) se analizaron a partir de agua filtrada con GF/75 en un TOC-V CPH con un sensor de infrarrojos no dispersivo (Shimadzu, Kioto, Japón) mediante oxidación catalítica de combustión.

La abundancia de diatomeas y la prevalencia de la infección se analizaron a partir de submuestras de 2 ml, que se transfirieron a tubos de microcentrífuga, se conservaron con Lugol (50 µL por muestra de 100 ml, consulte la Tabla complementaria S1 para la receta de Lugol) y se almacenaron a 4 °C en la oscuridad. . Las células Synedra se contaron en cámaras de plancton Utermöhl (Hydrobios, Alemania) bajo un microscopio de epifluorescencia invertido (Nikon Ti2-E, aumento x400). Las paredes celulares quitinosas de los esporangios se tiñeron con Calcofluor White (CFW, 5 µg mL−1, longitud de onda de excitación Ex 387/11, longitud de onda de emisión Em 442/46 nm, Merck F3543)104. Las células de Synedra se diferenciaron como (i) no infectadas, (ii) infectadas tempranamente, (iii) infectadas de forma madura, (iv) posinfectadas y (v) células en descomposición (consulte la Fig. 1 para el tipo de célula i–iv). ). La autofluorescencia de la clorofila se inspeccionó a Ex 635/18 nm y Em 680/42 nm. Contamos al menos 50 células por grupo (i–iv), o la mitad de la cámara si había menos células presentes.

Para los análisis de abundancia bacteriana, se conservaron de 0,5 a 1 ml con paraformaldehído (PFA, concentración final del 1,5 %), se filtraron en filtros de policarbonato (PC, 0,2 µm, 25 mm, Whatman) y se almacenaron a -20 °C. Análisis previos, los filtros se tiñeron con 4′,6-diamidino-2-fenilindol (DAPI, 1 µg mL−1) y aglutinina de germen de trigo (WGA conjugada con Alexa Fluor™ 488, 5 µg mL−1, uniéndose a las paredes celulares quitinosas , Thermo Fisher Scientific W11261)104. Las bacterias se contaron bajo un microscopio de fluorescencia (Leitz Leica DMRB) con un aumento de x1000. Para cada grupo y réplica, se examinaron 20 células Synedra (para bacterias adheridas) o 20 rejillas de recuento (para bacterias de vida libre), para alcanzar valores medios representativos (error estándar ≤5 %).

Las partículas transparentes de exopolímero (TEP) y las partículas teñibles con azul de Coomassie (CSP) se determinaron microscópica y espectrofotométricamente54,55,56. Volúmenes de 22 ml para análisis espectrofotométrico y 2 ml para análisis microscópico se filtraron suavemente (<150 mbar) en filtros PC (0,4 µm, 25 mm, Nucleopore, Whatman). Los filtros TEP se tiñeron con Alcian Blue (AB, 0,02 %, pH = 2,5) durante 5 s, y los filtros CSP con Coomassie Brilliant Blue G (CBB-G, 0,04 %, pH = 7,4) durante 30 s. Después de la tinción, los filtros se enjuagaron con MilliQ para eliminar el exceso de colorante y se almacenaron a -20 °C. Se usó agua filtrada estéril (0,2 µm) de los cultivos como blanco. Para los análisis espectrofotométricos, se extrajo AB en H2SO4 al 80 % y CBB-G en SDS al 3 % en alcohol isopropílico al 50 %, como se especifica en los Métodos complementarios S1. Las concentraciones de TEP se informan en relación con la goma xantana (µg de equivalentes de XG L−1) y las concentraciones de CSP en relación con la albúmina sérica bovina (µg de equivalentes de BSA L−1).

Para los análisis microscópicos, los filtros teñidos se colocaron en portaobjetos CytoClear y se inspeccionaron bajo un microscopio (campo claro, aumento x200). Para cada filtro, se tomaron 40 imágenes al azar a lo largo de dos transectos en toda el área del filtro. Se tuvo cuidado de utilizar la misma configuración de microscopio y cámara durante toda la adquisición de imágenes. Los análisis de imágenes se realizaron en ImageJ 1.51p105. Las imágenes se corrigieron por intensidades de luz desiguales en el fondo y se dividieron en canales RGB separados. El canal azul se restó del canal rojo para eliminar las áreas relacionadas con la clorofila y los contornos de las células de diatomeas. Las imágenes en escala de grises de 8 bits obtenidas se invirtieron en color y se aplicó un umbral global. Los análisis de partículas automatizados en ImageJ proporcionaron el número de partículas por área de filtro (usado para calcular el número de partículas por volumen filtrado, # mL−1) y el área transversal A de cada partícula (usado para calcular el diámetro circular equivalente ECD, asumiendo geometría esférica, denotada como diámetro). No se incluyeron partículas con ECD < 3 µm. Dado que el reconocimiento automático de TEP y CSP no era perfecto, las imágenes procesadas se compararon visualmente con las imágenes originales, y TEP o CSP con contornos falsos se eliminaron manualmente del conjunto de datos. Los contornos de las células y las etapas de infección eran poco visibles en nuestras imágenes y, por lo tanto, eliminamos todos los contornos de TEP y CSP asociados a las células para no introducir ningún sesgo. Por lo tanto, solo se incluyeron TEP y CSP en suspensión libre en los análisis de microscopía, mientras que los análisis espectrofotométricos incluyeron TEP y CSP en suspensión libre y asociados a células.

Para analizar la densidad de masa de las células de diatomeas (el día 6), se transfirieron 10 ml a tubos Falcon de 15 ml y se centrifugaron (3000 rpm, 5 min). El sobrenadante se eliminó suavemente y las células se resuspendieron en 1 ml de medio CHU-10 y se transfirieron a un gradiente de densidad, que constaba de seis capas viscosas con densidad creciente de arriba a abajo (1,18–1,38 g cm−3). Las capas viscosas se prepararon con mezclas de sílice coloidal Ludox TM (suspensión al 50 % en peso en H2O, Merck 420778), sacarosa y agua destilada49. Después de 12 h y una centrifugación adicional (3000 rpm, 5 min), las células se habían asentado en la capa de densidad que era equivalente a la densidad de masa de las células ρs de su material particulado cuando se hidrataba en líquido (también denominada densidad hidratada sólida)57. Las capas de densidad intactas (visibles a simple vista) se submuestrearon en tubos de 2 ml y se almacenaron a 4 °C. La mitad de cada muestra se analizó en cuanto a su densidad de masa de células ρs (g cm-3) utilizando un densímetro (Anton Paar DMA 38). La otra mitad se usó para enumerar células de diatomeas infectadas y no infectadas (después de la tinción con CFW) bajo un microscopio de fluorescencia invertido con campo brillante combinado y excitación UV (aumento x400, Olympus CKX41, Japón).

Se cultivaron triplicados de cultivos no infectados e infectados por hongos durante seis días hasta que la prevalencia de la infección alcanzó el 59 ± 3% (N = 3 frascos) en el tratamiento infectado. Posteriormente, los cultivos se diluyeron con medio CHU-10 hasta aprox. 5000 células mL−1 (similar a la abundancia de células durante los escenarios de floración87) y se transfirieron a cilindros giratorios (r = 8,5 cm, h = 10 cm, V = 2,3 L, sin burbujas) para imitar la agregación de células debido a su pegajosidad y diferencial comportamiento de asentamiento (la configuración se muestra en la figura complementaria S2). Esta técnica permite formar agregados que comúnmente son más grandes y se hunden más rápido que los agregados naturales (por ejemplo, en comparación con 106), pero sus propiedades físicas, como la densidad, la porosidad y la composición, son comparables a las de los agregados naturales 107,108. Las abundancias iniciales de diatomeas fueron similares en ambos tratamientos (5363 ± 495 células mL-1 y 4765 ± 367 células mL-1, respectivamente, P = 0,17, prueba t, N = 3 cilindros). Los cilindros se giraron a 1–2 rpm a 17 °C en la oscuridad sobre una mesa de rodillos. La formación de agregados se registró a lo largo del tiempo utilizando un Mini generador de imágenes de partículas de enfoque profundo (MDPI, Bellamare, La Jolla, CA, EE. UU.). El MDPI es un 'generador de imágenes de gráfico de sombras' que utiliza una fuente de luz LED de infrarrojo cercano (A007 Indus star, LED dynamics, Randolph, VT, EE. Módulo de luz LED y módulo de cámara (Fig. S2 complementaria). El uso de esta luz paralela, es decir, la óptica telecéntrica, aseguró que todos los agregados estuvieran enfocados, independientemente de su posición entre las lentes109. Registramos dos secuencias de imágenes por cilindro cada 2 a 9 horas. Cada secuencia duró al menos una rotación (50 imágenes). El volumen de muestreo de dos secuencias de imágenes cubrió 2 × 0,35 L, equivalente al 30% del volumen total del cilindro.

Las secuencias de imágenes se procesaron de manera similar a las imágenes TEP y CSP (ver arriba). Los agregados se contaron, midieron y agruparon en clases de tamaño, en las que el diámetro superior era 1,3 veces el de la clase de tamaño inferior. Las once clases de tamaño resultantes oscilaron entre 0,4 y 5,6 mm (los agregados con un ECD < 0,4 mm se excluyeron del conjunto de datos y los agregados con un ECD > 5,6 mm no estaban presentes). Contamos el número de agregados por clase de tamaño, informado como concentración de número agregado N (d) (# L-1). Para describir la concentración del número en función del tamaño, el espectro de tamaño agregado n(d) (# L−1 mm−1) se calculó como

donde ∆d (mm) es el ancho de cada clase de tamaño (d es igual a ECD)110. El espectro de volumen nVd se calculó normalizando la distribución de volumen al tamaño del agregado

donde Vagg (mm3) es el volumen promedio de agregados individuales en cada clase de tamaño111. Vagg y d (igual a ECD) se calcularon a partir de A derivados de los análisis de imágenes y suponiendo geometría esférica. Después de detener la rotación, los agregados individuales se recogieron con una pipeta de vidrio de calibre ancho para varios análisis. Para garantizar que los tamaños de los agregados fueran similares para los agregados infectados y no infectados, se tomaron muestras de los agregados después de 30 h del tratamiento no infectado y después de 45 h del tratamiento no infectado (consulte la Fig. S3 complementaria para obtener más detalles). Para análisis posteriores, los agregados se agruparon en cinco conjuntos (conjunto I–V, cada uno con 4–12 agregados repetidos) ya que no todos los parámetros se pudieron medir en el mismo agregado.

El conjunto I se utilizó para determinar el tamaño, la porosidad, el exceso de densidad, la velocidad de sedimentación y la dimensión fractal. Se tomaron imágenes de los agregados directamente después del muestreo usando una cámara compacta (Panasonic DMC-TZ22, 14 MP). El área de la sección transversal A se determinó en ImageJ y se utilizó para calcular el ECD y el volumen V, asumiendo una geometría esférica. La porosidad φ se calculó como

donde ∆ρ es la densidad en exceso de los agregados y ρs-agg es la densidad de masa del material particulado en los agregados cuando se hidrata en líquido (densidad hidratada sólida)57. Medimos la velocidad de sedimentación U de los agregados en una columna de sedimentación (d = 11 cm, h = 40 cm). La columna se llenó con la misma agua que los cilindros rotatorios y se mantuvo a la misma temperatura (17 °C). Era de doble pared, con un espacio intermedio lleno de agua de 2 cm y una parte superior sellada, excepto una entrada de 2 cm para introducir los áridos. Esta configuración minimizó las corrientes convectivas en la columna durante los experimentos de sedimentación112. Se permitió que cada agregado se asentara libremente desde la pipeta de calibre ancho al agua. El asentamiento se midió a lo largo de 15 cm usando un cronómetro. Las densidades en exceso ∆ρ de los agregados se calcularon utilizando la ley de Stokes, que se aplica a los agregados de fitoplancton lastrado113

donde ν es la viscosidad cinemática (1,085 × 10−2 cm2 s−1 a 17 °C) y g la aceleración gravitacional (981 cm s−2). El coeficiente de arrastre CD y el número de Reynolds Re derivados de

Determinamos la estructura fractal de los agregados, utilizando su número fractal tridimensional D3. D3 se derivó de la pendiente de d y U después de la transformación logarítmica (Figura complementaria S4b)112.

El conjunto II se utilizó para análisis de respiración de oxígeno y carbono orgánico particulado (POC). Los agregados individuales se transfirieron a viales Exetainer® herméticos a gases de 5,9 ml con agua filtrada a 0,2 µm de los cilindros giratorios. Las concentraciones de oxígeno se midieron con un microsensor de oxígeno tipo Clark (OX-500, Unisense A/S, Dinamarca) inmediatamente después de agregar los agregados y después de 24 h de incubación a 17 °C en la oscuridad. Durante las incubaciones, el Exetainer rotaba para mantener los agregados suspendidos libremente y para minimizar el intercambio de gases limitado por difusión en la superficie del agregado114. Las tasas de consumo de oxígeno se convirtieron en tasas de respiración específicas de carbono (específicas de C) asumiendo un cociente respiratorio de 1,2 mol de O2 por 1 mol de CO2115 y mediante la normalización a los contenidos de POC específicos de agregado. Los cambios en las concentraciones de oxígeno debidos, por ejemplo, a cambios de temperatura, se probaron en viales de control con agua filtrada a 0,2 µm pero sin agregados. El cambio observado en la concentración de oxígeno fue significativamente menor en los viales de control que en los viales con agregados (2 ± 1 % y 11 ± 6 %, N = 6 y 18 viales, respectivamente, P < 0,001). Después de las incubaciones, los agregados se filtraron individualmente en filtros GF/F precombustidos (25 mm, Whatman) y se almacenaron a -20 °C para análisis POC posteriores. Después del almacenamiento, los filtros se vaporizaron sobre HCl y se secaron a 50 °C durante la noche. El POC se analizó después de la combustión utilizando un analizador de carbono (Surface C-800, Eltra Analysers, 0,01 mg C estándar, 2% de precisión). Las tasas de respiración de carbono se dan en las unidades d-1 y % m-1 (Fig. 5g, h), que definen la respiración fraccional de carbono dentro de agregados individuales por día y por metro sedimentado, respectivamente. Las tasas de respiración por metro sedimentado, también conocidas como escala de longitud de remineralización L6, se calcularon como

para agregados con d = 1–5 mm, con base en el ajuste de la curva de tamaño ~ velocidad de sedimentación (Fig. 5f) y las tasas de respiración promedio por día (Fig. 5g).

Los conjuntos III y IV sirvieron para determinar la prevalencia de infección y la abundancia bacteriana. Se tomaron muestras de agregados individuales y 1 ml del agua ambiental y se inspeccionaron bajo el microscopio, como se describe anteriormente (consulte la sección Características del cultivo). En resumen, la prevalencia de la infección en las poblaciones de Synedra se analizó en muestras conservadas con Lugol (aumento x400), mientras que la abundancia de bacterias asociadas a Synedra se analizó en muestras conservadas con PFA (aumento x1000). Los agregados se disgregaron mediante agitación suave en tubos de microcentrífuga de 2 ml antes de la filtración y/o el recuento, para poder inspeccionar las células Synedra individuales bajo el microscopio. El número de bacterias asociadas al agregado (por agregado) se calculó multiplicando el número de bacterias asociadas por tipo de célula Synedra por la abundancia de cada tipo de célula Synedra por agregado. Asumimos 20.000 células Synedra por agregado ya que contamos en promedio 22.843 ± 34.443 células Synedra por agregado con d = 2,1 ± 0,8 mm (N = 18).

El conjunto IV se utilizó para derivar la densidad de masa de agregados individuales ρs-agg. Los agregados individuales se transfirieron suavemente sobre un gradiente de densidad. El procedimiento posterior se parecía al protocolo utilizado para las células ρs, es decir, después de la centrifugación y sedimentación, se tomaron muestras de la capa que contenía el agregado y se analizó su densidad de masa (consulte el último párrafo anterior en la sección Características del cultivo).

Se tomaron muestras de una comunidad de plancton del lago Stechlin (Norte de Alemania) durante la floración de primavera en abril de 2018. Las células se concentraron de 0 a 10 m usando una red de plancton manual (tamaño de malla de 25 µm, Hydro-Bios), resuspendidas en 10 L de agua superficial in situ y transferida a tres cilindros giratorios. Los cilindros giraron a 7,5 °C (temperatura in situ, 1,5 rpm) durante 12 h en la oscuridad hasta que se formaron agregados macroscópicos (d = 2–4 mm). Se tomaron muestras de agregados individuales con una pipeta de vidrio de calibre ancho y se tomaron muestras de subvolúmenes del agua ambiental con una jeringa de plástico. Se tomaron muestras de diez réplicas (10x agregados y 10x 2 ml de agua ambiental) de cada cilindro y se dividieron por la mitad. La mitad se conservó para determinar la prevalencia de la infección en taxones de fitoplancton individuales y la otra mitad para contar las bacterias asociadas a las células. Los análisis de preservación y microscopía de muestras se realizaron como se describe anteriormente (consulte la sección Características del cultivo).

Las comparaciones por pares entre los valores medios se calcularon con la prueba de Mann-Whitney para datos con distribución no normal, la prueba de Welsh para datos con distribución normal con varianza desigual y la prueba t para datos con distribución normal con varianza igual (agricolae vs. 1.3.1 en R). La distribución normal se probó con la prueba de Shapiro y la varianza de los datos con la prueba F. Las diferencias estadísticas entre múltiples grupos se determinaron con la prueba de Kruskal-Wallis (si se rechazó la distribución normal, con la corrección de Bonferroni para el ajuste del valor de P). Las diferencias estadísticamente significativas entre los datos de series temporales se calcularon en función de modelos mixtos lineales generalizados (GLMM, lmerTest v. 3.1.3 en R). Los datos se transformaron logarítmicamente si se rechazaba la suposición de homogeneidad de varianza (inspeccionados visualmente en gráficos de residuos versus ajustes). Las comparaciones por pares en datos de series de tiempo se realizaron con emmeans (v. 1.7.2 en R). Las pruebas estadísticas y el trazado se realizaron en R 3.3.0116 y Origin2021. Las pruebas estadísticas se realizaron a dos caras. El nivel de significación fue de 0,05. Los valores de p a niveles muy significativos se dan como <0,001 o <0,0001. Las incertidumbres (±sd) derivadas de las incertidumbres combinadas de variables individuales se calcularon siguiendo las leyes de propagación del error. El número de repeticiones se indica para cada valor medio en la sección de resultados.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Los datos representados en las figuras y mencionados en el texto se enumeran en los archivos de datos complementarios (Datos complementarios 1–6). Las imágenes utilizadas para los análisis de partículas y el código de procesamiento de imágenes se pueden descargar en Dryad https://doi.org/10.5061/dryad.2rbnzs7s7. Las solicitudes de datos adicionales deben dirigirse al autor correspondiente.

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Agradecemos a Hannah Bachmann, Matthias Bodenlos, Monika Degebrodt, Hannah Gebhardt, Maren Lentz, Uta Mallok, Monika Papke, Solvig Pinnow, Ignacio Rodanes Ajamil, Michael Sachtleben y Kensuke Seto por su fantástico apoyo durante los experimentos y análisis de muestras. Agradecemos especialmente a Christiane Hassenrück por su asesoramiento estadístico. La financiación fue proporcionada por la subvención IV 124/3-1 de la Fundación Alemana de Ciencias DFG (a HPG y MHI para financiar el proyecto y apoyar a IK) y el Proyecto Emmy Noether KL 3332/1-1 (a IK para financiar el proyecto y apoyar a IK ). El DFG (GR1540-33-1 a HPG para apoyar el mantenimiento de la cultura), el Grupo de Jóvenes Investigadores de la Asociación Helmholtz, SeaPump VH-NG-1000 (a MHI para apoyar a CMF y MHI), el proyecto del Fondo Estratégico de AWI, proporcionaron fondos adicionales. EcoPump" (a CMF para apoyar a CMF), la Sociedad Japonesa para la Promoción de la Ciencia (otorga JSPS KAKENHI 15KK0026, 16H02943 y 19H05667 a MK para apoyar a MK), y el DFG-Research Center of Excellence "The Ocean Floor - Earth's Uncharted Interfaz": EXC-2077-390741603 y marco del programa de infraestructura HGF FRAM del Alfred-Wegener-Institute Helmholtz Center for Polar and Marine Research (a MHI para apoyar a MHI). El MDPI fue financiado por el Ministerio Federal Alemán de Educación e Investigación, BMBF (033W034A a JCN).

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Silke Van den Wyngaert

Dirección actual: Departamento de Biología, Universidad de Turku, 20014, Turku, Finlandia

Clara M. Flintrop

Dirección actual: Instituto Interuniversitario de Ciencias Marinas de Eilat, Eilat, 8810302, Israel

Carolina Cisternas-Novoa

Dirección actual: Ocean Sciences Centre, Memorial University of Newfoundland, St. John's, NL, A1C 5S7, Canadá

Departamento de Plancton y Ecología Microbiana, Leibniz-Institute of Freshwater Ecology and Inland Fisheries (IGB), 16775, Stechlin, Alemania

Isabell Klawonn, Silke Van den Wyngaert, Tim JW Walles, Jens C. Nejstgaard y Hans-Peter Grossart

Departamento de Oceanografía Biológica, Instituto Leibniz para la Investigación del Mar Báltico Warnemünde (IOW), 18119, Rostock, Alemania

isabell klawonn

Instituto Alfred Wegener (AWI), Centro Helmholtz de Investigación Polar y Marina, 27570, Bremerhaven, Alemania

Morten H. Iversen y Clara M. Flintrop

Centro de Ciencias Ambientales Marinas (MARUM) y Universidad de Bremen, 28359, Bremen, Alemania

Morten H. Iversen y Clara M. Flintrop

Centro Helmholtz de Investigación Oceánica (GEOMAR), 24148, Kiel, Alemania

Carolina Cisternas-Novoa

Facultad de Ciencias, Universidad de Toho, Funabashi, Chiba, 274‑8510, Japón

maiko kagami

Facultad de Medio Ambiente y Ciencias de la Información, Universidad Nacional de Yokohama, Yokohama, Kanagawa, 240‑8502, Japón

maiko kagami

Instituto de Bioquímica y Biología, Universidad de Potsdam, 14469, Potsdam, Alemania

Hans-Peter Grossart

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Conceptualización: IK y S.Vd.W. Metodología: IK, S.Vd.W, MHI, TJWW, CCN, JCN, MK y HPG Investigación: IK, S.Vd.W., CMF y MK Visualización: IK Supervisión: IK, MHI y HPG Redacción del original proyecto: IK. Corrección y edición: IK, S.Vd.W., MHI, TJWW, CMF, CCN, JCN, MK y HPG

Correspondencia a Isabell Klawonn.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Trang Nguyen, Kyle Mayers y los otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales de manejo: Linn Hoffmann y David Favero. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Reimpresiones y permisos

Klawonn, I., Van den Wyngaert, S., Iversen, MH y col. El parasitismo fúngico en diatomeas altera la formación y las propiedades biofísicas de los agregados que se hunden. Comun Biol 6, 206 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04453-6

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Recibido: 19 Octubre 2022

Aceptado: 10 de enero de 2023

Publicado: 21 febrero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04453-6

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