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May 11, 2023

El cambio antropogénico desacopla la retroalimentación de densidad de un depredador de agua dulce

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 7613 (2023) Citar este artículo

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Las interacciones intraespecíficas dentro de las poblaciones de depredadores pueden afectar la dinámica depredador-presa y la estructura de la comunidad, lo que destaca la necesidad de comprender mejor cómo responden estas interacciones al cambio antropogénico. Con este fin, utilizamos medio siglo (1969-2018) de datos de abundancia y tamaño por edad de la población de leucomas (Sander vitreus) del lago Erie para determinar cómo las alteraciones antropogénicas han influido en las interacciones intraespecíficas. Antes de la década de 1980, la talla por edad de los leucomas más jóvenes (edades 1 y 2) se correlacionó negativamente con la abundancia de leucomas mayores (3 años o más), lo que indica una "retroalimentación de densidad" en la que la competencia intraespecífica limita el crecimiento. Sin embargo, después de principios de la década de 1980, esta señal de competencia intraespecífica desapareció. Este desacoplamiento de la retroalimentación de la densidad se relacionó con múltiples cambios antropogénicos, incluida una población más grande de leucomas como resultado de una mejor gestión pesquera, reducciones de nutrientes planificadas para mejorar la calidad y la transparencia del agua, temperaturas del agua más cálidas y la proliferación de un pez no nativo con características novedosas. (perca blanca, Morone americana). Argumentamos que estos cambios pueden haber reducido las interacciones competitivas al reducir la superposición espacial entre los leucomas viejos y jóvenes y al introducir nuevas presas. Nuestros hallazgos ilustran el potencial del cambio antropogénico para disminuir las interacciones intraespecíficas dependientes de la densidad dentro de las poblaciones de los principales depredadores, lo que tiene ramificaciones importantes para predecir la dinámica de los depredadores y administrar los recursos naturales.

Los depredadores del ápice se han visto gravemente afectados por el cambio ambiental antropogénico1,2, que puede alterar drásticamente las interacciones interespecíficas e intraespecíficas3. De particular preocupación son los cambios antropogénicos en la 'retroalimentación de densidad' de los depredadores4. Estas retroalimentaciones son interacciones intraespecíficas que se intensifican a medida que aumenta la densidad conespecífica, como la competencia, la agresión y el canibalismo, con efectos posteriores en el crecimiento de la población de depredadores o factores que afectan el crecimiento4. Por ejemplo, se ha demostrado que las retroalimentaciones de densidad determinan el tamaño corporal de los peces5, la fecundidad de las aves6, la mortalidad de los mamíferos7 y la dispersión de los depredadores hacia nuevos hábitats8. A través de estas influencias en el crecimiento, la reproducción, la mortalidad y la dispersión de los depredadores, las retroalimentaciones de densidad pueden, a su vez, mediar en las redes alimentarias y la estructura de la comunidad9,10 y los servicios ecosistémicos generados por las poblaciones de depredadores (por ejemplo, la recolección de vida silvestre11).

A menudo se supone que la naturaleza de las retroalimentaciones de densidad es fija dentro de una especie (p. ej., determinada por las características de la historia de vida11,12), y que el cambio ambiental simplemente altera el número de individuos o la capacidad de carga produciendo una respuesta predecible en la población9,12, 13 Sin embargo, el cambio ambiental inducido por el hombre tiene el potencial de alterar la intensidad de las interacciones intraespecíficas, de modo que el crecimiento de la población (o el tamaño corporal, la fecundidad, la mortalidad, etc.) puede que ya no responda como se esperaba a los cambios en el tamaño de la población14,15 (Fig. 1 ). Por ejemplo, la intensidad de las interacciones intraespecíficas dentro de una población de depredadores puede variar a lo largo de los gradientes ambientales, con interacciones más fuertes que ocurren en áreas con menor disponibilidad de presas o menos hábitat disponible16,17. Los estresores antropogénicos que crean cambios ambientales similares, como la fragmentación del hábitat que concentra la misma cantidad de depredadores en un área más pequeña18, podrían por lo tanto producir retroalimentaciones de densidad más fuertes de lo esperado (Fig. 1, línea b). Por el contrario, los cambios antropogénicos que reducen las interacciones intraespecíficas, como los subsidios a los recursos o la introducción de nuevas presas19,20, podrían dar como resultado retroalimentaciones de densidad más débiles de lo esperado (Fig. 1, línea c). Este potencial de alteración antropogénica de las retroalimentaciones de densidad y el importante papel ecológico que desempeñan los depredadores, por lo tanto, requieren una mejor comprensión de cómo los humanos pueden afectar la fuerza de las retroalimentaciones de densidad de los depredadores.

Las predicciones de cómo los cambios en la fuerza de las interacciones intraespecíficas podrían afectar la relación entre el crecimiento del depredador (representado como tamaño corporal) y el tamaño de la población. En (a), la longitud del depredador disminuye a medida que aumenta el tamaño de la población debido al aumento de las interacciones intraespecíficas, como la competencia o la agresión, lo que reduce la energía disponible para el crecimiento excedente. Se esperaría que los cambios ambientales que (b) aumentan la frecuencia o la intensidad de las interacciones intraespecíficas aumenten la pendiente de la relación entre el tamaño corporal y el tamaño de la población, ocurriendo lo contrario si (c) se reduce la frecuencia o la intensidad de las interacciones intraespecíficas.

Esta necesidad es particularmente apremiante en los grandes ecosistemas de agua dulce, como el lago Erie (EE. UU.-Canadá), que son puntos críticos para el cambio ambiental antropogénico21 y donde la competencia dentro de las poblaciones de los principales depredadores afecta la gestión de los servicios ecosistémicos clave. Por ejemplo, la lucioperca americana (Sander vitreus) del lago Erie sustenta una de las pesquerías de agua dulce más grandes del mundo22. La cantidad y el tamaño de los leucomas disponibles para esta pesquería se han visto afectados históricamente por una retroalimentación de la densidad estructurada por edades. Específicamente, durante las décadas de 1930 y 1970, las disminuciones impulsadas por la cosecha en la abundancia de leucomas mayores (de 3 años en adelante) tendieron a ser acompañadas por aumentos compensatorios en las longitudes23 y pesos24 de los leucomas más jóvenes (individuos de 1 y 2 años de edad), junto con con una maduración más rápida23, mayor fecundidad25 y mejor reclutamiento26. Esta relación compensatoria se produjo porque históricamente el crecimiento de los leucomas ha estado limitado por las presas26 y tanto los leucomas mayores como los más jóvenes compiten por la misma presa (específicamente peces, en adelante "presas"). Por lo tanto, la disminución en la abundancia de leucomas viejos, ya sea debido a la explotación oa la dinámica natural, mejoró el crecimiento de los leucomas más jóvenes al reducir la competencia por las presas23,27.

Sin embargo, los cambios antropogénicos en el entorno físico y biológico del lago Erie pueden haber alterado esta relación esperada. Estos cambios incluyen acciones de manejo durante la década de 1970, particularmente una moratoria de pesca que coincidió con varias clases anuales grandes para aumentar en gran medida el tamaño de la población de leucomas de unos pocos millones a más de 20 millones a mediados de la década de 198022 (Fig. 2a, líneas discontinuas). línea). Además, las disminuciones y luego los aumentos en los aportes antropogénicos de nutrientes durante la década de 1970 hasta el presente (Fig. 2b, c, d) y el calentamiento climático (Fig. 2e) han llevado a alteraciones complejas en la disponibilidad de un hábitat termoóptico adecuado para ambos. leucomas y sus presas28. Además, la composición de la comunidad de presas del lago Erie ha cambiado29 debido en parte a la proliferación de dos peces invasores, la perca blanca (Morone americana) y el gobio redondo (Neogobius melanostomus). La influencia de estas diversas perturbaciones antropogénicas en la lucioperca depende de cómo hayan afectado la competencia intraespecífica por la presa. La competencia, y por lo tanto la retroalimentación de la densidad, puede haberse intensificado (Fig. 1, línea b) si los leucomas o sus presas se han comprimido en un área más pequeña debido a la disponibilidad reducida del hábitat por el calentamiento del agua y la hipoxia hipolimética impulsada por nutrientes30. De manera similar, la expansión de presas no nativas, que tienden a ser menos preferidas por los leucomas (ver Información complementaria, Sección 1, Tabla S1.1), puede haber aumentado la competencia por las presas preferidas que quedan31. Por el contrario, la retroalimentación puede haberse debilitado (Fig. 1, línea c) si las presas se han vuelto más fáciles de obtener debido a la mejora de la eficiencia de alimentación de los leucomas (a través de cambios en la transparencia del agua impulsados ​​por los nutrientes32) y si las presas introducidas tienen rasgos únicos que proporcionan un recurso novedoso33 ,34. En consecuencia, los leucomas del lago Erie proporcionan un excelente sistema para investigar los impactos antropogénicos en las retroalimentaciones de densidad.

Cambios antropogénicos en el lago Erie durante 1969–2018. Los cambios incluyen: (a) captura total de leucomas comerciales en todo el lago (línea continua); (b) entradas anuales de fósforo total (TP) en todo el lago; (c) transparencia media anual del agua en la cuenca occidental (el sombreado gris indica la desviación estándar); (d) aportes anuales totales de fósforo reactivo soluble (SRP) del río Maumee; (e) la variabilidad climática, representada utilizando un eje de ordenación de las temperaturas estacionales del aire y el agua (Información complementaria - Secc. 2); y (f) abundancia total de presas (CPUE; individuos·red de arrastre min−1). También representamos gráficamente (a) el tamaño estimado de la población de leucomas mayores (3 años o más) (línea discontinua) para ilustrar su relación con la captura comercial.

Aquí, utilizamos un conjunto de datos de 50 años (1969–2018) para cuantificar primero los cambios antropogénicos en la cosecha comercial, los aportes de nutrientes, la transparencia del agua, las temperaturas y la comunidad de presas del lago Erie. A continuación, determinamos si los cambios antropogénicos en el entorno del lago, la abundancia de presas o la comunidad de presas (tanto especies como rasgos) estaban relacionados con un cambio en la relación entre el tamaño corporal de los leucomas más jóvenes y la abundancia de los leucomas más viejos (es decir, la densidad comentario).

Los cambios ambientales antropogénicos más grandes ocurrieron durante la década de 1980 cuando las entradas totales de fósforo (TP) disminuyeron y la cosecha comercial de leucomas (que también refleja una mayor abundancia de leucomas), la transparencia del agua y la temperatura aumentaron (moviéndose de izquierda a derecha principalmente en el eje 1 de NMDS en la Fig. 3a ,b). Con base en los valores medios antes y después de la década de 1980, las entradas de TP disminuyeron de alrededor de 18 500 a 9100 toneladas métricas (Fig. 2b), mientras que la cosecha comercial aumentó de alrededor de 0,2 a 2,9 millones de kg (Fig. 2a), y la transparencia del agua aumentó de alrededor de 0,9 a 1,2 m (Fig. 2c; consulte Información complementaria, Sección 2, Fig. S2.1 para conocer los cambios en las temperaturas estacionales). También observamos aumentos en las entradas de fósforo reactivo soluble (SRP) durante la década de 2000, que estaban representados principalmente por el segundo eje de ordenación (moviéndose de abajo hacia arriba en el eje 2 de NMDS en la Fig. 3a). Antes de la década de 2000 (1969-1999), las entradas medias de SRP del río Maumee eran de unas 320 toneladas métricas, que luego aumentaron a unas 550 toneladas métricas durante 2010-2018 (Fig. 2d).

Ordenaciones que representan cambios temporales en el entorno (a, b) del lago Erie, (c, d) composición de presas y especies y (e, f) composición de presas y rasgos durante 1969-2018 ('69-'18). Los años en (a, c, e) progresan temporalmente a través de un gradiente de color de amarillo a azul, donde el naranja y el morado representan décadas intermedias. En (c), el color del texto indica qué presas son las preferidas (texto negro) frente a las menos preferidas (texto rojo) por la lucioperca del lago Erie. Las relaciones entre el tiempo y el eje 1 (líneas azules) y el eje 2 (líneas negras) del NMDS se ilustran en (b, d, f) para mostrar qué años están asociados con grandes cambios de dirección en las ordenaciones.

Los mayores cambios en la composición de presas y especies comenzaron durante la década de 1980 y se intensificaron aún más después de la década de 2000 (Fig. 3c, d). Antes de la década de 1980 (lado izquierdo del eje 1 de NMDS en la Fig. 3c), cuando los aportes de TP eran más altos y la cosecha comercial, la transparencia del agua y las temperaturas eran más bajas, la comunidad de presas se caracterizaba por una mayor abundancia de especies de presa seleccionadas preferentemente por leucomas, como como carpitas esmeralda y manchada (Notropis atherinoides y N. hudsonius), sábalo de molleja (Dorosoma cepedianum) y alewife (Alosa pseudoharengus; consulte Información complementaria: Sección 1, Tabla S1.1). Después de la década de 1980, a medida que disminuyeron los aportes de TP y aumentaron la cosecha comercial, la transparencia del agua y la temperatura, la comunidad de presas cambió hacia el dominio de especies menos preferidas, en particular, la perca blanca invasora (moviéndose hacia la derecha principalmente en el eje 1 de NMDS en la Fig. 3c). Este cambio de composición se intensificó aún más después de la década de 2000 porque la composición solo permaneció en el lado derecho del eje 1 de NMDS después de este período (Fig. 3c, d). El segundo eje NMDS representó principalmente cambios interanuales más esporádicos entre especies específicas, como años con mayor abundancia de corvina de agua dulce (Aplodinotus grunniens) y sábalo de molleja versus mayor abundancia de lubina esmeralda y lubina blanca (Morone chrysops; Fig. 3c).

Los cambios direccionales en la composición de presas y especies coincidieron con cambios coincidentes en su composición de rasgos, que también estuvo representado principalmente por el eje 1 de NMDS (Fig. 3e, f). Antes de la década de 1980, la comunidad de presas se caracterizaba por especies que tienden a residir en la columna de agua, que tienen radios suaves (es decir, sin espinas dorsales), que prefieren temperaturas más frías y que desovan en verano (Fig. 3e). Estas especies también suelen ser planctívoras u omnívoras con mayor densidad energética. Después de la década de 1980, la composición de rasgos de la comunidad se desplazó hacia especies con un conjunto opuesto de rasgos. Este cambio se intensificó después de la década de 2000 y ha persistido hasta 2018 (Fig. 3f). Este nuevo conjunto de presas se caracterizó por especies bentónicas con rayos espinosos que prefieren temperaturas más cálidas y desovan más temprano en el año (primavera o primavera/verano; Fig. 3e). Estas especies también tienden a ser piscívoras e invertívoras con densidades de energía más bajas.

La pendiente de la retroalimentación de la densidad cambió de negativa a positiva tanto en leucomas de edad 1 como de edad 2 (Figs. 4 y 5 e Información complementaria - Sección 3). Este cambio se relacionó con los cambios en el entorno del lago, la composición de especies de presas y la composición de rasgos de presas para leucomas de edad 1 (basado en interacciones significativas con los respectivos primeros ejes NMDS; LRT, n = 42; Medio ambiente: L = 4.08, df = 1, R2lik = 0,092, P = 0,043; Especie: L = 5,21, df = 1, R2 lik = 0,12, P = 0,022; Rasgos: L = 7,10, df = 1, R2lik = 0,16, P = 0,0077; Fig. . 4) y en relación solo con la composición de especies de presas para leucomas de edad 2 (basado en una interacción significativa con el eje 1 de NMDS; LRT, n = 42, L = 5,67, df = 1, R2lik = 0,13, P = 0,017; figura S3.1). No encontramos cambios significativos en relación con la abundancia de presas, ni con ninguno de los segundos ejes NMDS.

Los efectos marginales de la abundancia de leucomas mayores (edad 3 +) en el tamaño corporal de los leucomas más jóvenes (edad-1) condicionaron los cambios en (a) el entorno del lago, (b) la composición de las especies de presas y (c) la composición de las características de las presas. Los efectos marginales negativos indican que la pendiente de la relación tamaño corporal ~ abundancia es negativa, específicamente que la longitud de los leucomas más jóvenes tiende a disminuir a medida que aumenta la abundancia de los leucomas más viejos. Un cambio a un efecto marginal neutral y luego positivo indica un punto de inflexión donde la pendiente cambia y las longitudes ya no disminuyen a medida que aumenta la abundancia. Las líneas negras son los valores de pendiente estimados extraídos de los modelos de mínimos cuadrados generalizados en todo el rango de valores del eje NMDS. Las áreas sombreadas en gris indican los intervalos de confianza de estas estimaciones. En cada panel se incluyen flechas en los puntos de inflexión junto con el año en que las pendientes cambiaron por primera vez de negativas a positivas en función de los años correspondientes de los ejes NMDS en la Fig. 3b,d,f.

Relaciones entre la longitud total media de (a) leucomas de 1 año y (b) de 2 años y el número total estimado de leucomas mayores (de 3 años o más) en el lago Erie durante 1974–2015. Los años progresan a través de un gradiente de color de amarillo a azul, donde el naranja y el morado representan décadas intermedias. Las líneas continuas indican las mejores relaciones previas al punto de ruptura, mientras que las líneas discontinuas representan las relaciones posteriores al punto de ruptura (modeladas mediante regresión lineal por partes). Las líneas grises muestran relaciones con una influencia reducida de puntos de apalancamiento potencialmente altos (edad-1: 1974, 1983, 1984 y 2007; edad-2: 1974, 1983, 1984 y 2008). Las relaciones fueron inicialmente negativas (edad-1: pendiente = − 51,2, R2lik = 0,37, P = 0,041; edad-2: pendiente = − 42,0, R2lik = 0,36, P = 0,046), pero cambiaron a positivas después del punto de corte (edad- 1: pendiente = 52,2, R2lik = 0,13, P = 0,028; edad-2: pendiente = 46,4, R2lik = 0,12, P = 0,042). Tenga en cuenta la escala logarítmica en el eje x.

Con base en los efectos marginales condicionales, la pendiente de la retroalimentación de densidad de la edad 1 cambió de negativa a positiva alrededor de un valor de -0.9 en el eje 1 de NMDS de la ordenación ambiental (Fig. 4a), alrededor de -0.3 en el eje 1 de NMDS de la ordenación ambiental. ordenación presa-especies (Fig. 4b), y alrededor de -0.5 en el eje 1 de NMDS de la ordenación presa-rasgo (Fig. 4c). Estos valores correspondieron a cambios durante finales de la década de 1970 a mediados de la década de 1980 en aspectos del ambiente del lago (específicamente TP, cosecha, temperatura y transparencia del agua) y presas (p. asociado principalmente con el eje 1 de NMDS en sus respectivas ordenaciones. De manera similar, la pendiente de la retroalimentación de densidad de edad 2 también cambió de negativa a positiva alrededor de un valor de -0.6 en el eje 1 de NMDS de la ordenación de especies de presas (Fig. S2), que correspondió a cambios en la composición de especies de presas durante el fines de la década de 1970 a principios de la de 1980 (Fig. 3d).

Nuestros análisis de puntos de quiebre apoyaron aún más a principios de la década de 1980 como el momento de cambios importantes en la retroalimentación de la densidad. Basándonos en mediados de la década de 1980 como el momento probable del cambio en las retroalimentaciones de densidad de edad 1 y edad 2, seleccionamos de 1980 a 1990 como los años candidatos para nuestros análisis de punto de quiebre. Estos modelos luego indicaron que 1982 fue el año de punto de corte mejor respaldado para el cambio en la retroalimentación de densidad para leucomas de edad 1 y 2 (Fig. 5).

Nuestros análisis a largo plazo (1969-2018) del ecosistema del lago Erie indicaron que se produjo un cambio en la pendiente de la retroalimentación de la densidad de los leucomas, de negativa a positiva, probablemente a principios de la década de 1980. La naturaleza de este cambio indicó un desacoplamiento de la dependencia de la longitud de los leucomas más jóvenes de la abundancia de los leucomas más viejos, lo que indica una reducción en la intensidad de la competencia intraespecífica. Este cambio se relacionó con los cambios provocados por los humanos en la captura comercial de leucomas, los aportes de nutrientes (principalmente TP), la transparencia del agua y la temperatura, además de un cambio en la composición de especies de presas y rasgos de presas. Estos hallazgos plantean dos preguntas clave: (1) ¿Por qué desapareció la señal de competencia intraespecífica? y (2) ¿Qué mecanismos generaron la reciente relación positiva?

Una explicación de la desaparición de la retroalimentación de la densidad a principios de la década de 1980 es que el cambio ambiental antropogénico redujo la competencia al crear una mayor separación espacial entre los leucomas más jóvenes y los más viejos. Todas las clases de edad de los leucomas generalmente se congregan en la cuenca occidental y, por lo tanto, interactúan durante la temporada de desove de primavera22. Después del desove, muchos leucomas mayores migran a las cuencas central y oriental u otros lagos conectados (p. ej., el lago Huron) donde la temperatura del agua es más fría y la abundancia de presas preferidas es mayor22. El alcance de estas migraciones puede haber aumentado debido a múltiples impulsores abióticos y bióticos. Un factor potencial es el tamaño de la población. Las migraciones de leucomas a otras cuencas y lagos cercanos, como el lago Huron, pueden ser más extensas durante los años de gran abundancia (p. ej., 2008–200935) frente a los años de baja abundancia (p. ej., 2011–201436). El dramático aumento antropogénico en el tamaño de la población de leucomas durante la década de 1980 (que también se refleja en un aumento en la captura comercial) puede, por lo tanto, haber provocado migraciones más extensas de leucomas viejos fuera de la cuenca occidental. El lago Erie también se ha estado calentando desde al menos la década de 196037 y una cuenca occidental más cálida puede estar causando que los leucomas viejos se vayan antes en la temporada38. Esta inferencia está respaldada por informes de migraciones anteriores de leucomas mayores en las últimas décadas, con migraciones que en su mayoría terminaron en junio durante la década de 201039 en comparación con julio durante la década de 199040, lo que sugiere que las migraciones pueden haber ocurrido progresivamente antes a medida que el lago se calentaba. Además, las disminuciones en los aportes de TP durante la década de 1980 pueden haber fomentado estas migraciones al mejorar las condiciones de oxígeno disuelto hipolimético y, por lo tanto, la disponibilidad de hábitat en las cuencas central y oriental41,42. Sin embargo, es probable que la reducción de los aportes de nutrientes haya jugado un papel menor en comparación con el tamaño de la población y la temperatura dado que los aportes de nutrientes y sus deterioros han aumentado en el lago Erie desde mediados de la década de 199043 sin un cambio asociado en la retroalimentación de la densidad. En última instancia, aunque planteamos la hipótesis de que el cambio en la retroalimentación de la densidad podría deberse a cambios en las migraciones de leucomas, no podemos confirmar esta posibilidad debido a la falta de datos históricos de movimiento de leucomas.

Los cambios en la comunidad de presas también pueden haber contribuido a los movimientos de los leucomas y, por lo tanto, a una reducción de la competencia intraespecífica. Los leucomas mayores migran no solo para buscar un mejor hábitat térmico, sino también en busca de presas preferidas39,40. El reemplazo de las presas preferidas en la cuenca occidental (es decir, especies pelágicas, de rayos suaves y de mayor energía, como carpitas y alewife44) con especies menos preferidas (es decir, invasores bentónicos, de rayos espinosos, de energía más baja como la perca blanca) podría por lo tanto, contribuyen a migraciones más tempranas o más extensas de leucomas mayores en busca de mejores oportunidades de presa. Este cambio en la composición de las presas probablemente fue impulsado por varios cambios antropogénicos en el ecosistema. En primer lugar, las disminuciones en los aportes de nutrientes debido a los programas de reducción de fósforo41 se han asociado con una biomasa de zooplancton reducida45 y, por lo tanto, pérdidas de presas zooplanctívoras preferidas por los leucomas27,44. En segundo lugar, una mejor gestión de la pesca y los nutrientes ha llevado, respectivamente, a una mayor abundancia de leucomas22 y transparencia del agua41, lo que contribuyó a la disminución de las presas preferidas al aumentar la presión de depredación44,46. Finalmente, la perca blanca invasora se expandió dramáticamente a principios de la década de 1980 debido a la reducción de la competencia (a través de la disminución de otras especies de presas47) y al calentamiento climático que redujo la mortalidad de la perca blanca durante los inviernos fríos48. Colectivamente, esta combinación de cambios antropogénicos planificados y no planificados probablemente impulsó el cambio de presa preferida a presa menos preferida en el lago Erie.

Una explicación alternativa (o adicional) para el cambio en la retroalimentación de la densidad es que el aumento de la perca blanca proporcionó un nuevo recurso de presa para la lucioperca, lo que redujo la competencia intraespecífica. El momento del cambio inicial en la retroalimentación de densidad a principios de la década de 1980 coincide estrechamente con la expansión de la perca blanca invasiva en el lago Erie49. Nuestro conjunto de datos registra por primera vez esta especie en 1977 y su abundancia aumentó en un orden de magnitud en 1980 y nuevamente en 1984 y ha dominado la comunidad de presas de la cuenca occidental desde entonces (en promedio, comprende más del 50% de la abundancia total de presas anualmente). Otros invasores notables del lago Erie, como el gobio redondo y los mejillones dreissenid, no proliferaron hasta principios de la década de 1990. Puede parecer contradictorio que la perca blanca reduzca la competencia intraespecífica por la presa dado que la abundancia total de presas no ha cambiado (ver Fig. 2f) y la perca blanca está bien defendida por sus espinas dorsales y tiene una de las densidades de energía más bajas de la presa. comunidad (Información Complementaria – Secc. 4). Sin embargo, incluso las presas bien defendidas y de baja energía pueden ser beneficiosas para los leucomas, que son generalistas oportunistas que pueden adaptarse rápidamente a los cambios en la composición de las presas46,50 y pueden alimentarse y crecer bien en comunidades de presas dominadas por especies menos preferidas51. Además, la perca blanca puede proporcionar un recurso novedoso al ocupar un nicho temporal y espacial diferente en comparación con la presa preferida de los leucomas, lo que podría aumentar la disponibilidad general de presas33,52. Por ejemplo, la lucioperca y la perca blanca desovan durante la primavera, mientras que las presas preferidas de la lucioperca suelen desovar durante el verano. Por lo tanto, las primeras etapas de la vida de la perca blanca pueden llenar un vacío temporal en la disponibilidad de presas para la lucioperca. En apoyo de esta afirmación, las dietas de los leucomas en el lago Erie pueden incluir grandes cantidades de larvas de perca blanca27 y los leucomas en otros lagos se alimentan en gran medida de la perca blanca durante la primavera hasta que las presas preferidas se vuelven más abundantes más adelante en el año53. La perca blanca también ocupa hábitats más bajos en la columna de agua (bentopelágicos o bénticos) en comparación con las presas preferidas principalmente pelágicas. Las invasiones de otros peces bénticos han aumentado la disponibilidad de presas para los leucomas (p. ej., el gobio redondo34,50) y sospechamos que lo mismo podría ser cierto para la perca blanca. Por lo tanto, este nuevo recurso bentónico puede haber reducido la competencia intraespecífica por presas pelágicas, lo que contribuye al desacoplamiento de la retroalimentación de densidad.

No podemos explicar por completo el surgimiento de la relación positiva entre la abundancia de leucomas más viejos y la longitud de los leucomas más jóvenes en las últimas décadas, incluso después de realizar varios análisis post-hoc (detallados a continuación). Por ejemplo, exploramos la posibilidad de que la relación sea neutral y solo parezca positiva porque está impulsada por algunos valores extremos en ciertos años, específicamente 1974, 1983, 1984, 2007 y 2008. Sin embargo, al reducir la influencia de estos valores potencialmente altos años de apalancamiento no alteraron nuestros resultados (Fig. 5). También investigamos la posibilidad de que la competencia intraespecífica ahora afecte aspectos de los leucomas más jóvenes además de la longitud, como el peso o la maduración. Si bien solo tenemos datos sobre estos factores a partir de la década de 1980, nuevamente no encontramos indicios de una relación negativa entre estas métricas y la abundancia de leucomas más antiguos (Información complementaria - Sección 5), lo que brinda más evidencia de que la competencia intraespecífica realmente se ha relajado (aunque tenga en cuenta que la competencia dentro de las clases de edad sigue siendo importante54). Finalmente, si la longitud ya no está influenciada por la competencia intraespecífica entre individuos más jóvenes y mayores, entonces podría resultar una relación positiva si ambas métricas ahora responden de la misma manera a otro componente del ecosistema. La disponibilidad de presas es una posibilidad porque una gran abundancia de presas puede mejorar tanto el crecimiento como la supervivencia26. Encontramos apoyo para esta explicación en un cambio hacia una relación más positiva entre la longitud de los leucomas más jóvenes y la abundancia de presas después de 1982 (Información complementaria - Sección 6, Fig. S6.1), que coincidió con el momento estimado del cambio en la retroalimentación de densidad. . Este hallazgo sugiere que la longitud de los leucomas más jóvenes ahora puede estar más relacionada con la disponibilidad de presas que con la competencia intraespecífica con individuos mayores. Además, los factores ambientales pueden estar ejerciendo un control más fuerte en comparación con décadas anteriores ahora que la influencia de la competencia intraespecífica se ha debilitado. Por ejemplo, la longitud de los leucomas durante las últimas décadas está relacionada con los niveles de agua del lago54, lo que puede determinar la disponibilidad y la calidad del hábitat de desove litoral55. Debido a que las condiciones de desove de alta calidad también pueden mejorar el reclutamiento de leucomas56, los años con niveles de agua adecuados podrían traducirse tanto en leucomas jóvenes más grandes como en una mayor abundancia de individuos mayores.

Nuestros resultados tienen implicaciones importantes tanto para la ciencia básica como para la aplicada. Desde una perspectiva de ciencia básica, nuestros resultados proporcionan evidencia de que las retroalimentaciones de densidad dentro de una especie pueden ser más plásticas de lo esperado14,15 y pueden cambiar de formas ecológicamente sorprendentes en respuesta al cambio ambiental antropogénico (es decir, cambiar de forma impredecible o contraria a la intuición57). Consideramos que nuestros resultados son sorprendentes porque la población de leucomas del lago Erie exhibió una señal de competencia intraespecífica entre leucomas viejos y jóvenes durante la década de 1970, mientras que durante la década de 1980, cuando la población aumentó un orden de magnitud, la competencia debería haberse intensificado, pero en cambio disminuyó. Los leucomas ahora, contradictoriamente, también parecen ser más grandes durante los años con más individuos en el lago. Si bien solo podemos especular sobre los mecanismos exactos que subyacen a este hallazgo, proporciona evidencia novedosa de que las interacciones intraespecíficas esperadas pueden debilitarse en respuesta al cambio antropogénico y que la naturaleza de las relaciones establecidas puede incluso revertirse. Están surgiendo sorpresas ecológicas similares de nuevos ecosistemas terrestres y acuáticos en todo el mundo57, lo que sugiere que nuestro ejemplo puede ser solo uno de los muchos cambios contradictorios que se han producido en las poblaciones de depredadores. Dichos cambios deben identificarse y estudiarse para predecir cambios futuros en la dinámica de la población de depredadores, las interacciones depredador-presa y las comunidades asociadas.

Desde una perspectiva de ciencia aplicada, nuestros resultados también muestran la necesidad de que los administradores de recursos revisen periódicamente las suposiciones hechas con respecto a las retroalimentaciones de densidad en las poblaciones administradas. Las estrategias de asignación de cosechas para mantener las poblaciones de vida silvestre en niveles sostenibles a menudo involucran modelos de población que incorporan retroalimentaciones de densidad11,58. Dichos modelos frecuentemente asumen que el aumento de la cosecha en años de alta abundancia de población beneficiará el crecimiento de la población al reducir las interacciones intraespecíficas con individuos más jóvenes. Por ejemplo, en el lago Erie, se ha sugerido que permitir una gran captura de leucomas en años de gran abundancia de población es beneficioso para el crecimiento y el reclutamiento de leucomas en la pesquería porque mejora la disponibilidad de recursos para los leucomas más jóvenes27. Sin embargo, la recolección de más individuos mayores ahora puede tener poco efecto en el crecimiento de los individuos más jóvenes dado que la retroalimentación de la densidad ya no existe. Los cambios repentinos en la dinámica de especies clave también pueden ser indicativos de cambios más amplios a nivel de población o ecosistema que pueden necesitar incorporarse en los esfuerzos de gestión59,60. Continuando con el lago Erie como ejemplo, la desaparición de la retroalimentación de la densidad es en sí misma indicativa de cambios más amplios en el medio ambiente y la comunidad de presas, incluidos cambios potenciales en los movimientos de los leucomas y sus impactos en la red alimentaria (p. ej., alimentarse en otros lugares y complementar su dieta con una especie invasora). Estos ejemplos demuestran cómo es posible que sea necesario modificar las estrategias de gestión, o desarrollar nuevas estrategias, para tener en cuenta los cambios antropogénicos en las retroalimentaciones de densidad esperadas y los impactos de estos cambios en el ecosistema más amplio. Solo monitoreando y reevaluando periódicamente la relación entre el crecimiento de los depredadores y el tamaño de la población de depredadores podemos desarrollar estrategias apropiadas para prevenir resultados perjudiciales, manejar de manera sostenible las poblaciones explotadas y conservar las amenazadas.

Enfocamos nuestros análisis en la cuenca occidental del lago Erie, que es donde los leucomas más jóvenes y más viejos generalmente interactúan durante la primavera cuando los individuos más viejos se juntan para desovar22. Durante el verano y el otoño, los leucomas mayores tienden a migrar hacia el este, hacia las cuencas central y oriental más profundas del lago, en busca de temperaturas más frías y presas más abundantes, mientras que los individuos más jóvenes tienden a permanecer en la cuenca occidental22.

Recolectamos datos sobre cuatro aspectos del ambiente del lago que han sido impactados por los humanos y que pueden afectar la lucioperca y sus interacciones intraespecíficas: cosecha comercial, disponibilidad de nutrientes, transparencia del agua y temperatura.

Cosecha comercial: cuantificamos los niveles de cosecha de leucomas utilizando datos de todo el lago sobre la cosecha comercial total anual de leucomas (kg) en aguas de EE. UU. y Canadá durante 1969–2018 de la Comisión de Pesca de los Grandes Lagos61. La mayor parte de esta captura se ha producido en el lado canadiense desde el cierre de la pesquería comercial de leucomas de EE. UU. en 197022. La captura comercial refleja tanto el número de leucomas extraídos del lago Erie como (hasta cierto punto) las tendencias antropogénicas a largo plazo en el tamaño de la población de leucomas dado esa cosecha tendió a ser baja durante la década de 1970, cuando la población de leucomas fue menor y mayor durante la década de 1980 y en adelante a medida que la población se recuperó (Fig. 2a).

Disponibilidad de nutrientes y transparencia del agua: cuantificamos la disponibilidad de nutrientes utilizando los aportes anuales de fósforo total (TP; toneladas métricas) durante 1969–201862 (obtenido de www.blueaccounting.org). Para capturar cambios en formas de fósforo más biodisponibles, también recopilamos datos sobre entradas anuales de fósforo reactivo soluble (SRP; toneladas métricas) del río Maumee durante 1975–1978 y 1982–2018 (fuente: www.ncwqr.org/monitoring) . Aunque los datos de SRP no estaban disponibles para los años no monitoreados (específicamente 1969–1974 y 1979–1981), SRP está positivamente relacionado con la descarga del río63 y los datos de descarga del río estaban disponibles. Por lo tanto, estimamos SRP para los años no monitoreados con base en una regresión lineal de las entradas de SRP a la descarga del río durante 1975–1995 (R2 = 0,44; P = 0,002).

Debido a que la lucioperca es un depredador visual y las presas usan niveles bajos de luz como refugio de depredación32, también incluimos un índice de transparencia del agua (profundidad de Secchi con una precisión de 10 cm) para tener en cuenta los cambios en el entorno de luz impulsados ​​por los nutrientes41. La División de Vida Silvestre del Departamento de Recursos Naturales de Ohio (ODNR-DOW) recolectó mediciones en seis sitios en la cuenca occidental durante el otoño de 1969–2018 y promedió para producir estimaciones anuales (Información complementaria - Sección 1). La profundidad de Fall Secchi es el conjunto de datos de transparencia de agua más completo disponible para el lago Erie y refleja las tendencias a largo plazo en el ambiente de luz causado por cambios en las entradas de fósforo41.

Temperatura: representamos los cambios en las temperaturas del lago Erie mediante una combinación de: (i) temperaturas medias mensuales del agua superficial modeladas durante 1969–2018, obtenidas del Sistema de Pronóstico Hidrológico Estacional de los Grandes Lagos de la Administración Nacional Oceánica y Atmosférica (NOAA); y (ii) las temperaturas del aire mínimas medias diarias observadas durante 1969–2018 medidas en el aeropuerto de Toledo, OH (www.ncdc.noaa.gov), que estaban altamente correlacionadas con las temperaturas máximas y se incluyeron como datos observados para respaldar las temperaturas del agua modeladas. Convertimos los valores mensuales y diarios en medias estacionales anuales promediando las temperaturas de invierno (diciembre-febrero), primavera (marzo-mayo), verano (junio-agosto) y otoño (septiembre-noviembre) de cada año y luego convertimos estas variables a las puntuaciones z centrándolas en sus respectivas medias y dividiéndolas por sus desviaciones estándar. Luego usamos el análisis de componentes principales (PCA) para descomponer las temperaturas estacionales del agua superficial y del aire escaladas en sus ejes principales de variación y extrajimos el primer eje PCA para nuestros análisis porque representa la mayor parte de la variabilidad anual de la temperatura (59.8%; Información complementaria – Apartado 2).

Para cuantificar la abundancia y composición de las presas, utilizamos datos anuales de captura por unidad de esfuerzo (CPUE; individuos·min-1) de arrastres de fondo diurnos realizados por el ODNR-DOW en la cuenca occidental en otoño (mediados de septiembre a mediados de septiembre). octubre) durante 1969–2018. Calculamos la composición anual de especies presa en función de la abundancia de 11 especies comunes en las dietas de leucomas (Información complementaria: sección 1, tabla S1.1). También recopilamos datos sobre los rasgos funcionales de las presas porque las interacciones intraespecíficas entre los leucomas pueden responder más fuertemente a los cambios en los rasgos de las presas que a las especies. Seleccionamos rasgos que podrían responder a los cambios ambientales en el lago Erie o que son relevantes para las interacciones con los leucomas. Estos rasgos incluyeron tolerancias fisiológicas al estrés antropogénico, preferencias de hábitat y alimentación, mecanismos de defensa y densidad de energía de la presa. Todos los valores de los rasgos se obtuvieron de las bases de datos existentes y de la literatura primaria (Información complementaria - Sección 4).

Los datos anuales de talla por edad para leucomas más jóvenes (edad 1 y 2 años) estuvieron disponibles durante 1974–2015 a partir de estudios con redes de enmalle ODNR-DOW realizados durante el otoño, generalmente después de que la estratificación térmica ha terminado y cuando los leucomas han logrado la mayor parte de su crecimiento por el año27. El número de individuos capturados en estas encuestas osciló entre 148 y 4268 dependiendo del tamaño de la población reproductora de leucomas, con un promedio anual de alrededor de 1300 ± 100 individuos (media ± DE). Sin embargo, no se capturó ninguna lucioperca de edad 1 en 2003 debido a la baja reproducción, por lo que predijimos la longitud media para este año en función de una relación lineal positiva con la longitud media de la población de edad 2 en el año siguiente (R2 = 0,64; P < 0,001).

La abundancia de leucomas mayores (de 3 años o más) durante 1969–2018 se basó en estimaciones anuales de todo el lago del tamaño total de la población de más de 3 años obtenida de los resultados del modelo estadístico de captura por edad producido por el Grupo de Trabajo de Leucomas del Comité del Lago Erie64. Los modelos estadísticos de captura por edad son un tipo de modelo de población integrado que incorpora múltiples fuentes de datos, incluidos datos dependientes e independientes de la pesca, en un solo análisis para estimar la demografía y la dinámica de la población65. Se han utilizado dos modelos estadísticos de captura por edad diferentes para producir las estimaciones del tamaño de la población adulta de leucomas: un modelo inicial de captura por edad utilizado durante 1969–1999 y una versión moderna que utiliza datos desde 1978 hasta el presente64,66 . Para crear una serie temporal única para 1969–2018, combinamos las estimaciones de 1969–1977 con las estimaciones de 1978–2018 y corregimos aún más los valores iniciales de captura por edad en función de una regresión lineal de los años superpuestos entre ambos modelos (1978 –1999; R2 = 0,95, P < 0,001). Tenga en cuenta que no se utilizaron peces vivos en este estudio (solo datos) y que todas las recolecciones de peces por parte de la ODNR-DOW se realizaron de conformidad con las "Pautas para el uso de peces en la investigación" de la Sociedad Estadounidense de Pesca (https://fisheries.org) /policy-media/science-guidelines/guidelines-for-the-use-of-fishes-in-research/).

Para cuantificar los cambios antropogénicos en el lago, descomponemos las variables ambientales, la composición taxonómica de las presas y la composición de los rasgos de las presas en sus principales ejes de variación utilizando escalas multidimensionales no métricas (NMDS) con soluciones bidimensionales realizadas a través del paquete 'vegano' en R67. Antes de este análisis, las variables ambientales se convirtieron a puntajes z, la composición de especies de presas se convirtió a abundancias transformadas por Hellinger y la composición de rasgos de presas se convirtió a valores de rasgos medios ponderados por la comunidad68.

Para evaluar los cambios en la retroalimentación de la densidad, usamos ocho modelos de regresión de mínimos cuadrados generalizados (GLS) (realizados a través del paquete 'nlme' en R69) para determinar si la pendiente de la relación entre el tamaño del cuerpo de los leucomas más jóvenes y la abundancia de los leucomas más viejos cambió en relación con los cambios en el entorno del lago o la comunidad de presas. Usamos modelos separados porque los leucomas de edad 1 y 2 pueden responder de manera diferente a la competencia con leucomas mayores70, y porque descubrimos que los cambios en el entorno del lago y la comunidad de presas coincidieron y, por lo tanto, estaban correlacionados (ver Fig. 3) por lo que no se pudo examinar en los mismos modelos. Todos los modelos relacionaron la longitud media anual de leucomas de edad 1 (cuatro modelos) o de edad 2 (cuatro modelos) con la abundancia anual de leucomas mayores, que también se transformó logarítmicamente para mejorar la linealidad. Para probar los cambios en la pendiente de esta relación, luego incluimos interacciones con los valores anuales para el entorno del lago (dos ejes NMDS), la abundancia total de presas (CPE sumado en todas las especies; Fig. 2f), composición presa-especies ( dos ejes NMDS), o composición presa-rasgo (dos ejes NMDS). Los valores anuales no representan completamente las condiciones que los leucomas más jóvenes han experimentado a lo largo de sus dos (edad-1) o tres (edad-2) años de vida, por lo que también promediamos todos los predictores de cada año y el año anterior para la edad-1. modelos y cada año y los dos años anteriores para los modelos de 2 años. Cada modelo también incluía un predictor del número anual de grados día de crecimiento durante la encuesta de redes de enmalle para controlar las diferencias interanuales en la duración de la encuesta y una estructura autorregresiva de primer orden para controlar la autocorrelación temporal (Información complementaria - Sección 5). Todos los predictores se convirtieron en puntuaciones z antes del modelado. Las interacciones significativas (P < 0,05) se determinaron eliminándolas del modelo y comparando los modelos más completos con los reducidos mediante pruebas de razón de verosimilitud (LRT) y máxima verosimilitud. También reportamos el R2 parcial de estas relaciones (R2lik; calculado usando la función 'R2.lik' del paquete 'rr2' en R71), que es la diferencia en la varianza explicada entre el modelo con y sin la interacción basada en el máximo probabilidad.

Para visualizar cualquier interacción detectada, calculamos el efecto marginal de la abundancia de leucomas más viejos en el tamaño corporal de los leucomas más jóvenes condicionado por el efecto de cualquier predictor interactivo (realizado a través del paquete 'marginaleffects' en R72). El resultado es una serie de pendientes estimadas y sus intervalos de confianza para las relaciones tamaño corporal ~ abundancia extraídas de cada modelo GLS en todo el rango de valores de cualquier eje NMDS que interactúe. También determinamos el momento aproximado de cualquier cambio importante en estas relaciones en función de qué eje NMDS impulsó la interacción y el momento del cambio a lo largo de este eje que correspondía a una inflexión en la pendiente de la retroalimentación de densidad (p. ej., cambio de negativo a neutral) . En resumen, los modelos GLS probaron si la pendiente de la relación tamaño corporal ~ abundancia cambió en relación con el entorno del lago o la comunidad de presas y los análisis de efectos marginales visualizan la naturaleza de estos cambios de pendiente.

Si bien los análisis GLS y de efectos marginales determinaron cómo cambió la retroalimentación de densidad, necesitábamos un análisis adicional para verificar el tiempo estimado de estos cambios. Para hacerlo, llevamos a cabo regresiones iterativas por partes73 (también llamadas regresión segmentada o análisis de 'punto de ruptura') de las relaciones entre la abundancia de leucomas mayores y el tamaño corporal de leucomas de edad 1 y 2. Este método se utiliza para identificar dónde se produce una inflexión en la relación entre x e y, y la parte iterativa hace referencia a la prueba iterativa de un conjunto de puntos de corte candidatos para identificar qué punto de corte produce los modelos que mejor se ajustan. Usamos este análisis para ajustar modelos a datos anteriores versus posteriores dado que encontramos que la relación tamaño corporal ~ abundancia cambió con el tiempo. Elegimos puntos de ruptura potenciales de 1980 a 1990 con base en los análisis de efectos marginales que sugirieron que la relación cambió a principios de la década de 1980. Ajustamos nuevos modelos GLS a los datos de antes y después de estos diferentes años candidatos y seleccionamos el punto de corte con el error cuadrático medio más bajo en todos los modelos. La significación (P < 0,05) de los modelos de punto de corte también se determinó utilizando LRT, con R2lik para estos modelos reflejando la varianza explicada por el término para la abundancia de leucomas mayores.

Todos los datos están disponibles públicamente en Dryad Digital Repository en https://doi.org/10.5061/dryad.hqbzkh1mc.

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Esta investigación fue financiada por la Comisión de Pesca de los Grandes Lagos (G. No.: 2019_FRA_440800, 2016_LUD_44056 y 2010_LUD_44010) y el Programa Federal de Ayuda para la Restauración de Peces Deportivos (F-69-P, Fish Management en Ohio) administrado conjuntamente por los Estados Unidos Servicio de Pesca y Vida Silvestre y la ODNR-DOW (proyecto FADR65). Nos gustaría agradecer a ODNR-DOW por proporcionar acceso a datos de pesca comercial, redes de enmalle y redes de arrastre, y a Tim Hunter del Laboratorio de Investigación Ambiental de los Grandes Lagos de la NOAA por proporcionar datos de temperatura del lago Erie.

Departamento de Ecología y Conservación de Ríos, Instituto de Investigación Senckenberg y Museo de Historia Natural, Clamecystraße 12, 63571, Gelnhausen, Hesse, Alemania

JS Sinclair

Laboratorio de Ecología Acuática, Universidad Estatal de Ohio, 1314 Kinnear Rd, Columbus, OH, 43221, EE. UU.

JS Sinclair, R. Briland, JM Hood y SA Ludsin

Agencia de Protección Ambiental de Ohio, 50 W. Town St. Suite 700, Columbus, OH, 43215, EE. UU.

R. Briland

Instituto Cooperativo para la Investigación de los Grandes Lagos y Michigan Sea Grant, Escuela de Medio Ambiente y Sostenibilidad, Universidad de Michigan, 4840 S. State, Ann Arbor, MI, 48108, EE. UU.

Yo Fraker

Instituto de Análisis de Datos Traslacionales, Universidad Estatal de Ohio, 1760 Neil Ave, Columbus, OH, 43210, EE. UU.

Capucha JM

División de Ciencias Oceánicas y de Ecosistemas, Instituto Bedford de Oceanografía, Dartmouth, NS, B2Y 4A2, Canadá

kt franco

Departamento de Biología, Universidad de Queen, Kingston, ON, K7L 3N6, Canadá

kt franco

Departamento de Recursos Naturales de Ohio, División de Vida Silvestre, Estación de Investigación Pesquera de Sandusky, 305 East Shoreline Drive, Sandusky, OH, 44870, EE. UU.

MD Fausto

Departamento de Recursos Naturales de Ohio, División de Vida Silvestre, Unidad de Investigación Pesquera de Fairport, 1190 High Street, Fairport Harbor, OH, 44077, EE. UU.

C caballero

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JSS, RB y SAL concebido y diseñado el estudio. JSS realizó los análisis y escribió la mayor parte del manuscrito con contribuciones de RB, MEF, JMH, KTF, MDF, CK y SALMDF y CK proporcionó los datos de redes de arrastre y de enmalle. MEF y SAL proporcionaron financiamiento y supervisión.

Correspondencia a JS Sinclair.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Sinclair, JS, Briland, R., Fraker, ME y col. El cambio antropogénico desacopla la retroalimentación de densidad de un depredador de agua dulce. Informe científico 13, 7613 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-34408-0

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Recibido: 10 febrero 2023

Aceptado: 28 de abril de 2023

Publicado: 10 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-34408-0

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